Nauji judrių epidermio chloroplastų vaidmenys augalų imunitete

Santrauka:

Augalo epidermyje yra netipinių mažų chloroplastų. Tačiau šios organelės fiziologinis vaidmuo yra neaiškus, palyginti su didelių mezofilo chloroplastų, kurių gerai žinoma funkcija yra fotosintezė, funkcija. Nors žinios apie chloroplastų dalyvavimą augalų imunitete iki šiol buvo išplėstos, epidermio ir mezofilo chloroplastų skirtumai nepatenka į šio tyrimo sritį. Atsižvelgiant į augalo epidermio, kaip kliūties aplinkos įtampai, įskaitant patogenų atakas, vaidmenį ir su imunitetu susijusią chloroplastų funkciją, augalų apsaugos epidermio chloroplastų tyrimai yra nauja sritis. Naujausi tyrimai atskleidė dinamiškus epidermio chloroplastų judesius, reaguojant į grybelių ir oomicetų patogenus. Be to, buvo pranešta apie su epidermio chloroplastu susijusius baltymus ir ląstelių įvykius, kurie yra glaudžiai susiję su epidermio atsparumu patogenams. Šioje apžvalgoje daugiausia dėmesio skyriau naujausiai epidermio chloroplastų sukeliamo augalų imuniteto pažangai.

Raktažodžiai: epidermio chloroplastas; chloroplastų judėjimas; stromulė; augalų patogenas; prasiskverbimas; atsparumas ne šeimininkams; ikiinvazinė gynyba; Arabidopsis thaliana; Nicotiana benthamiana; CHUP1.

Augalų imunitetas ir žmogaus imunitetas yra du skirtingi gynybos mechanizmai, ir yra akivaizdžių skirtumų:

1. Įvairūs patogenai, su kuriais reikia kovoti: augalai daugiausia priešinasi biologiniams patogenams, tokiems kaip bakterijos, grybai ir virusai, o žmogaus imunitetas daugiausia atsispiria bakterijoms ir virusams.

2. Įvairūs imuninio atsako metodai: augalų imunitetas daugiausia ginasi nuo patogenų per fizinę izoliaciją, cheminį slopinimą ir genų reguliavimą, o žmogaus imunitetas daugiausia priešinasi patogenams per makrofagus, T ląsteles ir B ląsteles.

3. Skirtingas imuninis specifiškumas: augalų imunitetas taiko tą patį apsaugos nuo visų patogenų metodą, ty nespecifinį imunitetą, o žmogaus imunitetas yra specifinis, galintis atpažinti ir sukelti atitinkamą imuninį atsaką prieš konkrečius patogenus.

4. Skirtinga imuninė atmintis: augalai neturi imuninės atminties gebėjimo, tai yra, kai jie atsispyrė tam tikram patogenui, jiems vis tiek reikia iš naujo pradėti imuninį atsaką kitą kartą, kai susiduria su tuo pačiu patogenu. Žmogaus imuninė sistema turi imuninės atminties gebėjimą, tai yra, atsispirusi patogenui, ji turės ilgalaikę šio patogeno imuninę atmintį, o kai kitą kartą vėl susidurs su tuo pačiu patogenu, ji gali greitai sukelti imuninį atsaką. , tokiu būdu veiksmingai kontroliuojant patogeną Infect. Taigi, palyginus, labai svarbus ir mūsų žmogaus imunitetas. Turime sutelkti dėmesį į savo imuniteto gerinimą. Cistanche deserticola gali tai padaryti. Mėsoje esantys polisacharidai gali reguliuoti žmogaus imuninės sistemos imuninį atsaką ir pagerinti imuninių ląstelių atsparumą stresui. , Stiprinti imuninių ląstelių baktericidinį poveikį.

Spustelėkite cistanche deserticola papildą

1. Įvadas

Daugialąsčių organizmų, įskaitant augalus, epidermis veikia kaip barjeras, apsaugantis nuo įvairių stresų, pavyzdžiui, išorinės aplinkos pokyčių ir patogenų atakų. Žvelgiant iš patogenų perspektyvos, esminis pirmasis invazijos žingsnis yra prasiskverbimas pro augalo epidermio ląsteles; visų pirma, norint sėkmingai užsikrėsti, grybeliniai ir oomicetiniai patogenai turi prasiskverbti tiesiai į augalo epidermį ir sukurti viduje invazinius hifus. Pavyzdžiui, antracnozės grybai Colletotrichum rūšys ir ryžių pūlingasis grybas Pyricularia oryzae (sin. Magnaporthe oryzae) augalo paviršiuje sudaro melanizuotą kupolo formos ląstelę, vadinamą appresoriumu, kad sukurtų įsiskverbimo kaištį augalų šeimininko epidermyje, o po to atsiranda invazinis. hifų išsiplėtimas ir destruktyvios ligos protrūkis [1].

Tačiau, jei augalas nėra šeimininkas, šie grybeliniai patogenai gali sudaryti melanizuotą appresoriumą, bet negali prasiskverbti į epidermio ląstelę dėl priešinvazinio augalų atsparumo ne šeimininkams (NHR), kuris paprastai suteikia patvarų, tvirtą ir plataus spektro imunitetą ir veiksmingai apsaugo nuo. daugybės neprisitaikytų grybų ir oomicetų invazija nesuderinamos sąveikos metu [2,3]. Buvo pranešta, kad pavyzdiniame žalumyniniame augale Arabidopsis thaliana yra daug imuninių takų ir komponentų, kuriais grindžiamas epidermio NHR išdėstymas daugiasluoksniu būdu, kad nepatektų nepritaikytų grybelinių ir oomicetinių patogenų, tokių kaip Blumeria graminis f. sp. hordei [4–12], Colletotrichum tropicale [13–16], P. oryzae [17–22] ir Phytophthora infestans [6,7]. Tačiau iki galo suprasti ikiinvazinio NHR molekulinį pagrindą tebėra sunku. Norint visapusiškai suprasti NHR, svarbu nustatyti nežinomus su imunitetu susijusius įvykius ir komponentus augalo epidermyje.

Aukštesniuose augaluose, išskyrus keletą augalų, tokių kaip tabakas, ilgą laiką buvo manoma, kad epidermio ląstelėse nėra chloroplastų, išskyrus apsaugines ląsteles [23–26]. Dauguma chloroplastų tyrimų daugiausia dėmesio skiria mezofilo ląstelėms, kur daugelis tipiškų didelių chloroplastų yra labai diferencijuoti fotosintezei [27–29]. Tačiau chlorofilo turinčių netipinių mažų chloroplastų buvo pastebėta ir A. thaliana epidermio dangos ląstelėse, nors tilakoidai, atsakingi už nuo šviesos priklausomas fotosintezės reakcijas, yra menkai išvystyti [30–36]. Todėl fiziologinis epidermio chloroplastų vaidmuo yra nauja tema augalų mokslo srityje.

Yra žinoma, kad chloroplastai veikia kaip aplinkos jutikliai prieš daugybę biotinių ir abiotinių įtempių [37, 38]. Pavyzdžiui, augalų imuniniam atsakui prieš patogenus naudojami antriniai pasiuntiniai, tokie kaip reaktyviosios deguonies rūšys (ROS) ir kalcis (Ca2 plius), ir fitohormonų pirmtakai, tokie kaip salicilo rūgštis (SA), jazmono rūgštis ir abscizo rūgštis. visi gauti iš chloroplastų [39–42]. Yra daug puikių atsiliepimų apie chloroplastų vaidmenį augalų imunitetui. Skaitytojams kreipiuosi į naujausias apžvalgas, kuriose bus pateikta su chloroplastais susijusių augalų apsaugos atsakų apžvalga [43–47].

Tačiau yra labai mažai augalų apsaugos tyrimų, kuriuose pagrindinis dėmesys skiriamas epidermio chloroplastams, o epidermio ir mezofilo chloroplastų funkciniai skirtumai augalų imuninėje sistemoje nesukėlė daug dėmesio. Neseniai kai kurios ataskaitos parodė epidermio chloroplastų dalyvavimą augalų imunitete. Šioje apžvalgoje pagrindinis dėmesys skiriamas epidermio chloroplastams ir aprašyta naujausia augalų epidermio imuniteto pažanga.

2. Epidermio chloroplasto atsakas kontroliuoja grybelinių patogenų patekimą į A. thaliana

2.1. Epidermio chloroplastų tarpląsteliniai judesiai reaguojant į grybelinius patogenus A. thaliana

Esant pastoviai A. thaliana būsenai, epidermio chloroplastai nepastebimi prie viršutinės dangos ląstelių periklininės sienelės (paviršiaus), nes jie dažniausiai yra apatinėje periklininėje (apačioje) ir antiklininėje sienelėse. Neseniai paskelbtoje ataskaitoje atradau, kad epidermio chloroplastai atsirado dangos ląstelių paviršiuje, reaguodami į Colletotrichum grybelius, susidariusius melanizuotu apresoriumi, ir pavadinau šį reiškinį epidermio chloroplasto atsaku (ECR) (1 pav.) [48].

Interestingly, ECR occurs more strongly against nonadapted fungi such as the Japanese flowering cherry pathogen Colletotrichum nymphaea PL1-1-b, the cosmos pathogen Colletotrichum fioriniae CC1, and the apple pathogen Colletotrichum siamense MAF1, compared to the adapted Brassicaceae pathogen Colletotrichum higginsianum Abr1-5, which readily penetrates and infects wild-type plants of A. thaliana [48]. Furthermore, the frequency of ECR varies according to the nonadapted fungal strains; the order of ECR-inducing ability in the wild-type plant is as follows: C. nymphaea PL1-1-B > C. fioriniae CC1 > C. siamense MAF1, while two other nonadapted strains, hau tree pathogen C. siamense COC4, and cucurbit pathogen Colletotrichum orbiculare 104-T, do not trigger ECR in the wild-type plant [48]. Importantly, C. siamense COC4 and C. orbiculare 104-T sufficiently induce ECR in plants with a mutation in the PEN2 gene [48], which encodes an atypical myrosinase that works as a core preinvasive NHR contributor against many fungal and oomycete pathogens [6,9,13,17,48–50], although these two nonadapted pathogens cannot invade pen2 mutants. The frequencies of ECR in the pen2 mutant against C. fioriniae CC1 and C. siamense MAF1 are also higher than those in the wild-type plant, whereas other single mutants of immune-related genes such as EDR1, GSH1 EDS5, and CAS have little effect on ECR [48]. These results suggest that ECR is preferentially activated when PEN2-based antifungal preinvasive defense becomes ineffective in epidermal cells. Similarly, in penetration tests on multiple Arabidopsis mutants with many immune-related mutations, these five nonadapted Colletotrichum strains displayed the differential abilities to overcome preinvasive NHR in the same order as the ECR-inducing ability; C. nymphaea PL1-1-B and C. fioriniae CC1 can invade the epidermis of the wild-type plant to some degree and more of the pen2 mutant, whereas C. siamense MAF1, COC4, and C. orbiculare 104-T can break through the epidermal NHR only in the presence of pen2 mutation or with additional mutations such as edr1, gsh1, eds5, and cas (Figure 2, Redrawn from [51]) [48,51]. Thus, there is a tight link between ECR induction in plants and the invasion ability of the nonadapted Colletotrichum fungi, which implies the involvement of ECR in epidermal preinvasive NHR, because these fungal pathogens are incompatible with and definitely cannot infect A. thaliana. The contribution of ECR to preinvasive NHR is described in a later section. Int. J. Mol. Sci. 2022, 23, x FOR PEER REVIEW 3 of 17 readily penetrates and infects wild-type plants of A. thaliana [48]. Furthermore, the frequency of ECR varies according to the nonadapted fungal strains; the order of ECR-inducing ability in the wild-type plant is as follows: C. nymphaea PL1-1-B > C. fioriniae CC1 >C. siamense MAF1, o kitos dvi nepritaikytos padermės, hau medžių patogenas C. siamense COC4 ir agurkų patogenas Colletotrichum orbiculare 104-T, nesukelia ECR laukinio tipo augale [48].

Svarbu tai, kad C. siamense COC4 ir C. orbiculare 104-T pakankamai indukuoja ECR augaluose, turinčiuose mutaciją PEN2 gene [48], koduojančią netipinę mirozinazę, kuri veikia kaip pagrindinė ikiinvazinė NHR prisidedanti prie daugelio grybelių ir oomicetų. patogenų [6,9,13,17,48–50], nors šie du neprisitaikę patogenai negali įsiveržti į pen2 mutantus. ECR dažnis pen2 mutante prieš C. fioriniae CC1 ir C. siamense MAF1 taip pat yra didesnis nei laukinio tipo augale, o kiti pavieniai su imunitetu susijusių genų, tokių kaip EDR1, GSH1 EDS5 ir CAS, mutantai turi mažai. poveikis ECR [48]. Šie rezultatai rodo, kad ECR pirmiausia suaktyvinamas, kai PEN{20}}pagrįsta priešgrybelinė priešinvazinė gynyba tampa neveiksminga epidermio ląstelėse.

Panašiai, atliekant skverbties testus su daugeliu Arabidopsis mutantų, turinčių daug su imunitetu susijusių mutacijų, šios penkios nepritaikytos Colletotrichum padermės parodė skirtingus gebėjimus įveikti ikiinvazinį NHR ta pačia tvarka, kaip ir ECR sukeliantis gebėjimas; C. nymphaea PL1-1-B ir C. fioriniae CC1 gali tam tikru laipsniu įsiskverbti į laukinio augalo epidermį ir daugiau pen2 mutanto, tuo tarpu C. siamense MAF1, COC4 ir C. orbiculare {{8 }}T gali prasiskverbti pro epidermio NHR tik esant pen2 mutacijai arba su papildomomis mutacijomis, tokiomis kaip edr1, gsh1, eds5 ir cas (2 pav., Perbraižyta iš [51]) [48,51]. Taigi yra glaudus ryšys tarp ECR indukcijos augaluose ir nepritaikytų Colletotrichum grybų invazijos gebėjimo, o tai reiškia, kad ECR dalyvauja epidermio ikiinvazinėje NHR, nes šie grybeliniai patogenai yra nesuderinami su A. thaliana ir tikrai negali užkrėsti. ECR indėlis į ikiinvazinį NHR yra tai, kad Arabidopsis mutantai nebuvo šeimininkai, buvo įvertinti pagal melanizuoto appresoriumo tarpininkaujamo patekimo (MAE) dažnį ir klasifikuojami. MAE rodiklis (procentais) buvo apskaičiuotas naudojant šią skaitinę formulę: (melanizuotų apresorių skaičius su invazine hifa susidarymu) / (melanizuotų apresorių skaičius). Adaptuotas C. higginsianum Abr1-5 (MAFF305635) rodomas kaip kontrolė. Grybelių patekimo testų procentas kaip "-", "plius /-", "plius", "plius plius", "plius plius" ir "plius plius plius plius" yra 0–2 procentai, 2–10 procentų, Atitinkamai 10-20 proc., 20-35 proc., 35-60 proc. ir 60-100 proc. nd: nenustatyta. Adaptuota iš [51].

ECR nėra būdingas Colletotrichum. Epidermio chloroplastai taip pat atsiranda paviršiuje po inokuliacijos nepritaikytų patogenų P. oryzae, kuris rodo melanizuotą appresoriumo tarpininkaujantį įėjimą (MAE) tipo augalų invaziją, bet filogenetiškai yra toli giminingas Colletotrichum [48]. P. oryzae sukeltos ECR dažnis taip pat didėja ir pen2 mutantui. Taigi ECR gali būti plataus spektro epidermio atsakas į įvairius grybelinius patogenus. Ši idėja atitinka naują išvadą, kad nepritaikytas grybelis Alternaria alternata, kuris nėra MAE tipo patogenas ir sudaro melanizuotas konidijas, taip pat sukelia ECR ne šeimininkėje A. thaliana, ypač esant pen2 mutacijai (3 pav.). .

2.2. Epidermio chloroplasto atsako sukėlėjas

Nors klausimas, kaip augalo epidermis atpažįsta grybelinius patogenus ir sukelia ECR, lieka atviras, kai kurie duomenys rodo įspūdingą ryšį tarp su grybelio patekimo bandymu susijusių savybių ir ECR indukcijos [48]. Kai kurios gerai ištirtos patogeno kilmės molekulės yra su patogenais / mikrobais susiję molekuliniai modeliai (PAMP / MAMP), kurie yra labai konservuoti tarp plataus spektro patogenų ir prisideda prie jų gyvybingumo [52]. Su pažeidimais susiję molekuliniai modeliai (DAMP), šeimininko kilmės molekulės, tokios kaip Pep1, išsiskiriančios ekstraląsteliniu būdu patogenų invazijos metu, taip pat yra įgimto imuninio atsako užuominos [53]. PAMP / DAMP atpažįsta augalų modelio atpažinimo receptoriai (PRR), o PAMP / DAMP sukeltas imunitetas inicijuojamas per su PRR susijusius baltymus, tokius kaip RLP 23 ir RLP30, į membraną įterptus receptorius panašius baltymus (RLP), FLS2 ir BAK1. , į membraną įterptos į receptorius panašios kinazės (RLK) ir BIK1 ir PBL1, į receptorius panašios citoplazminės kinazės (RLCK) [54–61].

Keletas mokslininkų paskelbė išskirtines apžvalgas apie PRR signalizaciją augalų imunitete [62–65]. Įdomu tai, kad ECR nepriklauso nuo BAK1, BIK1, PBL1, Pep{5}}jutimo RLK, PEPR1 ir PEPR2; todėl PAMP ir (arba) DAMP signalizacijos įvykiai, bent jau tie, kuriuos tarpininkauja šie RLK ir RLCK, nėra susiję su ECR indukcija [48]. Be to, kiekybiškai įvertinus ECR pen2 mutantiniame augale prieš kelis C. orbicular mutantus, kuriems trūksta skirtinguose su invazija susijusios morfogenezės etapuose, paaiškėjo, kad susiformavus prasiskverbimo kaiščiui – adatos formos grybelio struktūrai, atsirandančiai iš appresoriumo, siekiant sėkmingai patekti į augalą. epidermis yra būtinas ECR indukcijai [48].

Augalų patogeniniai grybai ir oomicetai išskiria virulentinių baltymų, vadinamų efektoriais, arsenalą, kad manipuliuotų augalų ląstelių procesais ir sukeltų imuniteto slopinimą. Paskelbta daugybė apžvalgų apie augalų patogenų efektorius [66–70]. Colletotrichum fluorescenciniu būdu pažymėti efektoriniai baltymai pirmiausia kaupiasi apatinėje appresoriumo poroje, kad išsiskirtų per įsiskverbimo kaištį [71, 72]. Ši efektoriaus sekrecija priklauso nuo v-SNARE SEC{5}}tarpininkaujamo tarpląstelinio srauto grybuose [72] ir, kas įdomu, koreliuoja su ECR indukcija [48]. Šie stebėjimai rodo šiuos galimus kandidatus, kurie gali sukelti ECR: i) patogeno kilmės molekulė (-ės), išskirta iš įsiskverbimo kaiščio grybelio patekimo bandymų metu, ir (ii) augalų kilmės signalas (-ai), generuojamas (-i) reaguojant į neigiamo poveikio laipsnį. grybelio progresavimas bandant prasiskverbti. ECR yra universalus reiškinys prieš daugelį grybelinių patogenų tipų, įskaitant Colletotrichum rūšis, P. oryzae ir A. alternata (3 pav.) [48]. Todėl tipiški efektoriai, kurie apsiriboja siauru grybelinių patogenų diapazonu dėl savo šeimininko specifiškumo, gali nebūti ECR užuomina; veikiau įprasti ląstelių sieneles ardantys fermentai arba labai konservuoti daugelio patogeninių grybų pagrindiniai efektoriai arba augalų pažeidimo signalai, nesusiję su Pep1, gali sukelti ECR augalų epidermyje.

2.3. Arabidopsis epidermio chloroplasto atsako ir priešinvazinio nešeiminio atsparumo reguliatoriai

Dideli mezofilo chloroplastai rodo tarpląstelinius judesius, pagrįstus šviesos intensyvumu, kad būtų užtikrinta saugi ir efektyvi fotosintezė; jie pabėga nuo stiprios šviesos ir migruoja į antiklinines ląstelės sieneles, kad išvengtų fotopažeidimų (vengimo atsako) ir juda link silpnos šviesos ir nusėda ant periklininių sienelių, kad padidėtų fotosintezės efektyvumas (akumuliacinis atsakas). Mezofilo ląstelėse buvo nustatyta daug šio adaptyvaus reiškinio reguliuojančių baltymų, vadinamų chloroplastų foto perkėlimo judesiais [73]. Tačiau yra nedaug pranešimų ir mažai žinoma apie komponentus, kurie kontroliuoja epidermio chloroplastų judėjimą ląstelėse [74, 75]. Šiame kontekste neseniai įrodžiau, kad ECR epidermio ląstelėse turi bendrus reguliuojančius baltymus su mezofilo chloroplasto nuotraukų perkėlimo judesiais [48]. Aktiną surišantis baltymas CHUP1 sukuria chloroplasto ir aktino pagrindu veikiančią varomąją jėgą ir yra būtinas tiek kaupimo, tiek vengimo atsakams [76–78], o į auksilną panašus J domeno baltymas JAC1 reguliuoja chloroplasto ir aktino gijų atsiradimą ir išnykimą. ir reikalingas kaupimo reakcijai [79]. Genetiškai modifikuota A. thaliana rodo, kad per didelė CHUP1 baltymų ekspresija sukelia stiprų ECR slopinimą.

Paprastai epidermio chloroplastai beveik neaptinkami paviršiaus plote, net po inokuliacijos nepritaikytais grybeliniais patogenais [48]. Tačiau per didelė JAC1 ekspresija arba CHUP1 ištrynimas lemia konstitucinę epidermio chloroplastų padėtį paviršiuje, neatsižvelgiant į grybelio inokuliaciją [48]. Taigi, CHUP1 ir JAC1 atitinkamai neigiamai ir teigiamai reguliuoja epidermio chloroplastų padėtį dangos ląstelių paviršiaus plote (4 pav.). Pastebėtina, kad chup1 mutanto inokuliacija didelėmis nepritaikytų grybų koncentracijomis tik šiek tiek padidino paviršiaus chloroplastų populiaciją, o tai rodo, kad CHUP1 baltymo išeikvojimas gali sutrikdyti ECR. Priešingai, fototropinas 1 ir 2, kurie yra mėlynos šviesos receptoriai, atsakingi už chloroplastų nuotraukų perkėlimo judesius [80–82], yra būtini norint suaktyvinti ECR [48]. Todėl chloroplasto nuotraukos vieta ir ECR turi skirtingas šviesos ir patogenų stimulų atpažinimo sistemas, tačiau turi bent keletą tolesnių reguliavimo komponentų. Mezofilo ir epidermio chloroplastų skirtumų požiūriu, prisitaikančių sistemų universalumas prieš įvairius aplinkos įtempius gali atspindėti sudėtingą augalo išlikimo strategiją.

Įdomus klausimas, ar ECR prisideda prie augalų imuniteto A. thaliana epidermio ląstelėse. Siekiant išaiškinti ECR dalyvavimą ikiinvazinėje NHR, buvo ištirtas ECR sutrikimų poveikis per daug ekspresuojant arba išeikvojus CHUP1 baltymus daugelio nepritaikytų grybų MAE greičiui augalų epidermyje [48]. C. nymphaea PL1-1-B, kurios nesuderinamumas su A. thaliana buvo santykinai mažesnis, palyginti su kitais nepritaikiusiais grybais, padidino MAE dažnį augaluose, kurių ECR sutrikusi (2 pav.) [48]. Be to, augaluose su pen2 ar kitomis papildomomis mutacijomis, tokiomis kaip edr1, gsh1, eds5 ir cas, CHUP1 baltymų kiekio padidėjimas arba sumažėjimas skatino C. fioriniae CC1, C. siamense MAF1, COC4 ir C MAE greitį. orbiculare 104-T (2 pav.) [48]. Panašūs rezultatai gauti ir P. oryzae MAE dažniui. Atitinkamai, ECR yra augalo atsakas į stresą, kuriuo priešinvazinis NHR sustiprėja epidermio ląstelėse, kai grybeliniai patogenai bando įsiskverbti per įsiskverbimo kaištį.

Kaip aprašyta, ECR pirmiausia suaktyvinamas, kai nėra su PEN{0}}susijusio gynybos kelio. Panašiai, neadaptuoto C. fioriniae CC1 inokuliacija taip pat paskatino daugelio su gynyba susijusių genų, tokių kaip PAD3, CYP79B2, CYP71A13, PDF1.2a, MYB51, PR1, FRK1 ir NHL10, ekspresiją, tik pen2 mutacijos atveju. nors ECR slenkstis buvo žemesnis nei šių genų ekspresijos slenkstis [48]. Remiantis daugiasluoksne augalo NHR struktūra, ECR yra vienas iš gynybos reakcijų, užprogramuotų palaikyti ikiinvazinę NHR, kai aukštesnio sluoksnio ikiinvazinės gynybos keliai, įskaitant PEN{17}}susijusius kelius, yra neveiksmingi [ 48,51].

Tai atitinka ryšį tarp A. thaliana ir žemesnio nesuderinamo nepritaikyto patogeno C. nymphaea PL1-1-B, kuris iš dalies įveikia aukšto sluoksnio ikiinvazinę apsaugą [51]; C. nymphaea PL1-1-B stipriai suaktyvina ECR ir taip pat indukuoja su gynyba susijusius genus laukinio tipo augale [48]. Manoma, kad gamtoje egzistuoja keli fitopatogeniniai grybai, tokie kaip C. nymphaea PL1-1-B, kurie iš dalies įveikia aukštesnio sluoksnio priešinvazinę A. thaliana apsaugą. Todėl augalai sukūrė ECR kaip vieną iš epidermio NHR mechanizmų prieš tokius grybelinius patogenus (4 pav.).

3. Epidermio chloroplastų lokalizuoti imuniniai komponentai prisideda prie Arabidopsis priešinvazinio priešgrybelinio nešeiminio atsparumo

3.1. Pirmenybinis su imunitetu susijusių komponentų lokalizavimas judriuose epidermio chloroplastuose A. thaliana

Dar reikia visiškai išsiaiškinti, kaip ECR prisideda prie ikiinvazinės NHR nuo nepritaikytų grybelinių patogenų. Fluorescencinis gyvų ląstelių vaizdavimas atskleidė, kad su imunitetu susiję komponentai, tokie kaip -glutamilcisteino sintetazė GSH1, Ca2 plius jutimo receptorius CAS, MATE šeimos transporteris EDS5, izochorizmato sintazė ICS1/SID2 ir aminotransferazė ALD1, buvo lokalizuoti epidermio mažuose chloroplastuose4 (pav.) [15,48,83–86]. Įdomu tai, kad šių komponentų fluorescenciniai signalai epidermio chloroplastuose yra daug stipresni nei dideliuose mezofilo chloroplastuose [48,83,85,86]. Nustatyta, kad ECR aktyvuotose dangos ląstelėse po inokuliacijos nepritaikytų C. fioriniae CC1, GSH1, EDS5 ir CAS baltymai lokalizuojasi paviršiaus plote kartu su judriais epidermio chloroplastais, o tai rodo glaudų ryšį tarp ECR ir šių ląstelių vietos. imuniniai komponentai [48]. Šie stebėjimai gali sustiprinti epidermio chloroplastų svarbą augalų imunitetui

3.2. Epidermio chloroplastų lokalizuoti imuniniai komponentai ir priešinvazinė apsauga A. thaliana

GSH1 prisideda prie augalų apsaugos per glutationo biosintezę tiek suderinamos, tiek nesuderinamos A. thaliana ir patogeno sąveikos metu [15,87]. CAS dalyvauja laikinai perduodant Ca2 plius signalus chloroplastuose augalų imuniteto metu [88], o į CAS nukreiptas Sclerotinia sclerotiorum grybelinis efektorius trukdo SA signalizacijai augale šeimininke [89]. ICS1/SID2 ir EDS5 reikalingi atitinkamai SA pirmtakų biosintezei ir transportavimui augalų imuninio atsako metu [85,90,91]. Tvirtas ryšys tarp šių imuninių komponentų ir epidermio chloroplastų reiškia, kad jie dalyvauja epidermio NHR prieš grybelinius patogenus, kurie sukelia ECR. Įrodytas GSH1, CAS, EDS5 ir ICS1/SID2 indėlis į ikiinvazinį NHR nuo neprisitaikytų grybų; C. nymphaea PL1-1-B parodė padidėjusį MAE gsh1, cas ir eds5 pavienių mutantų epidermyje, palyginti su laukinio tipo augalu [51], tuo tarpu panašus šių mutacijų poveikis C. fioriniae MAE CC1, C. siamense MAF1 ir P. oryzae buvo pastebėti kiekviename dvigubame mutante su pen2 mutacija (2 pav.) [48].

Padidėjęs nesuderinamų C. siamense COC4 ir C. orbiculare 104-T MAE dažnis buvo patvirtintas pen2 mutantiniuose augaluose, turinčiuose daug su imunitetu susijusių genų mutacijų (2 pav.) [48]. Todėl šių mutavusių genų, koduojančių epidermio chloroplastų lokalizuotus baltymus, priklausomas nuo pen{6}} poveikis koreliuoja su kiekvieno grybelio patogeno suaktyvinamu ECR. Šiame tyrime siūloma, kad Arabidopsis epidermio ląstelės panaudotų į ECR orientuotą imuninį atsaką, kai su imunitetu susijusių baltymų perkėlimas ląstelėse gali sustiprinti priešgrybelinį NHR (4 pav.) [48]. Epidermio chloroplastui specifinis baltymas ALD1 yra būtinas vietiniam atsparumui ligoms ir sisteminiam įgytam atsparumui tiek virulentiniams, tiek avirulentiniams bakterijų patogenams užtikrinti. Jis veikia kontroliuodamas SA kaupimąsi [86, 92–94]. Ateityje reikėtų išsiaiškinti, ar ALD1 taip pat veikia priešinvaziniame NHR prieš grybelinius patogenus.

4. Epidermio chloroplastai kaupiasi sąsajoje su Oomycete patogenu ir CHUP1 reikalingas atsparumui prasiskverbti Nicotiana benthamiana

4.1. Židininis epidermio chloroplastų kaupimasis sąsajoje su kiaušidės patogenu N. benthamiana

Epidermio chloroplastų vaidmuo reaguojant į ovomycete patogeną P. infestans taip pat buvo tiriamas su pavyzdiniu solanaciniu augalu N. benthamiana [95–97]. Šiame skyriuje paminėsiu naujausius epidermio chloroplastų judesių dinamikos ir CHUP1 dalyvavimo aktinomicetų imunitete tyrimus, nors yra neaiškumų dėl P. infestans adaptacinių ar neprisitaikomųjų savybių prie N. benthamiana, o tai rodo dviprasmišką su amžiumi susijusį atsparumą. į P. infestans; subrendę augalai yra atsparūs, o jauni augalai yra jautrūs [98].

N. benthamiana atsako į P. infestans metu epidermio chloroplastai rodo tarpląstelinius judesius ir kaupiasi sąsajoje su patogeno haustoriumi, su infekcija susijusiais specializuotais hifais, nepriklausomai nuo BAK{1}} (5 pav.) [96] . Taigi, N. benthamiana-P buvo pasiūlytas židininis imunitetas, kurį sąlygoja epidermio chloroplastai. infestans patosistema. Panašus reiškinys buvo pastebėtas ECR aktyvuotose A. thaliana ląstelėse priešgrybelinio atsako metu; tačiau dauguma paviršiaus chloroplastų ECR atveju buvo išsibarstę ir, bent jau žiūrint mikroskopu, nesusiję su patogeno sąsaja [48]. Atsižvelgiant į tai, kad N. benthamiana epidermio chloroplastas paprastai aptinkamas dangos ląstelių paviršiaus plote, neatsižvelgiant į patogeno inokuliaciją, epidermio chloroplastų veikimo mechanizmai, reaguojant į patogenų atakas, tarp A. thaliana ir N. benthamiana nebuvo visiškai vienodi.

Be to, su CHUP{0}}susijęs ECR ir epidermio chloroplastų židinio kaupimasis į grybelių įsiskverbimo vietas gali būti nepriklausomi A. thaliana įvykiai, nes N. benthamiana epidermio chloroplastų susikaupimas, būdingas patogeno sąsajai, yra CHUP{{2} }nepriklausomas (5 pav.) [97]. Šiame kontekste dar reikia išsiaiškinti, ar dalis A. thaliana epidermio chloroplastų, kurie židiniškai kaupiasi grybelio įsiskverbimo vietose, turi skirtingą vaidmenį (-us) nei su ECR susiję epidermio chloroplastai, taip pat ir N. benthamiana.

4.2. CHUP1-Priklausomas kaliozės nusėdimas kiaušialąstės įsiskverbimo vietoje per N. benthamiana epidermio atsparumą

Savage ir kt. pranešė, kad epidermio chloroplastų padėtis sąsajoje tarp N. benthamiana ir P. infestans haustorijos atsirado nepriklausomai nuo CHUP1 [97], kuri šiek tiek skyrėsi nuo Arabidopsis ECR [48]. Tačiau jie parodė, kad CHUP1 reikalingas atsparumui prasiskverbti į N. benthamiana epidermio ląsteles nuo P. infestans [97]. Dviejų CHUP1 alelių nutildymas arba pašalinimas N. benthamiana padidina jautrumą P. infestans, o epidermio chloroplastų kaupimasis aplink haustoriją nėra sutrikdytas CHUP1 išmušimo mutante (chup1) [97]. Arabidopsis chup1 mutantas taip pat parodė sumažėjusį priešinvazinį NHR prieš nepritaikytų grybelinių patogenų MAE [48], o tai rodo, kad su chloroplastais susijęs baltymas CHUP1 svarbus epidermio augalų imunitetui ir prieš oomicetus, ir nuo grybelinių patogenų.

Įdomu tai, kad židinio kaliozės nusėdimas P. infestans haustorijoje, kuris yra vienas iš augalo gynybinių reakcijų, priklauso nuo CHUP1-, o tai rodo, kad su chloroplastais susijęs baltymas CHUP1 prisideda prie epidermio imuniteto prieš oomicetų patogeną, stiprindamas. atsparumas prasiskverbimui per kaliozės nusodinimą (5 pav.) [97]. Pagrindinis klausimas yra tai, kaip egzistuoja ryšys tarp šio kaliozės nusėdimo ir epidermio chloroplastų židinio kaupimosi patogeno sąsajoje, nes CHUP1 yra su chloroplastu susijęs baltymas. Šiuo atžvilgiu Savage ir kt. neparodė jokio ryšio tarp kaliozės nusėdimo ir chloroplastų buvimo aplink haustoriumą [97]. Remiantis šia išvada, byloje A. thaliana-C. orbicular nesuderinama sąveika, kaliozės nusėdimas nekoreliuoja su ECR aktyvavimu; kaliozė pakankamai nusėda patogenų įsiskverbimo bandymų vietose laukinio tipo augaluose, kur ECR beveik neaktyvinamas dėl ankstesnės (-ių) aukšto sluoksnio priešinvazinės gynybos funkcijos [48]. CHUP1 geno išmušimas N. benthamiana neturi įtakos kitiems pagrindiniams imuniniams procesams, tokiems kaip PAMP sukeltas MAPK fosforilinimas, konstituciškai aktyvus MEK2DD sukeltas padidėjusio jautrumo atsakas (HR) panašus į ląstelių mirtį ir efektoriaus sukeltas HR ląstelių mirtis [97].

Todėl Savage ir kt. spėliojo, kad CHUP{0}}numušimo N. benthamiana metu sumažėjęs epidermio chloroplastų molekulių, tokių kaip ROS ir SA pirmtakai, gamyba gali tikriausiai sutrikdyti kaliozės kaupimąsi aplink haustoriumą. Jie taip pat neatmetė galimybės, kad momentinių nuotraukų vaizdavimas tiksliai neatspindėjo epidermio chloroplastų mobilizavimo į haustoriją įsitraukimo į židinio kaliozės nusėdimą, nes chloroplastai galėjo pasislinkti nuo haustorijos po kaliozės nusodinimo [97]. Tikiuosi, kad būsimi tyrimai paaiškins kaliozės nusėdimo patogeno sąsajoje reguliavimo mechanizmą per su chloroplastu susijusį CHUP1 N. benthamiana ir palygins jį su epidermio chloroplastais susijusiais imuniniais atsakais A. thaliana.

5. Dinaminė epidermio chloroplastų ir organų sąveikos augalų imuniteto morfologija

5.1. Stromulių susidarymas, išsiplėtimas ir ertmių susidarymas

Mezofilas ir epidermio chloroplastai išaugina dinamiškus vamzdinius pratęsimus, vadinamus stromulėmis, kurios užpildytos stroma [99]. N. benthamiana epidermio ląstelėse stromulių daugėja antivirusinio ir antibakterinio imuniteto metu, kai įvyksta efektoriaus sukelta HR ląstelių mirtis [95]. N. benthamiana taip pat skatina stromulių susidarymą PAMP sukelto imuniteto prieš oomicetą INF1 metu, be bakterinio flg22 ir grybelinio chitino, priklausomai nuo BAK{6}} [95, 96]. Įdomu tai, kad stromulės indukciją slopina P. infestans efektorius AVR3a [96]. Stromulių indukcija epidermio chloroplastuose taip pat buvo pastebėta antibakterinio imuniteto A. thaliana metu [95]. Apskritai šie stebėjimai reiškia galimą stromulių dalyvavimą augalų apsaugos reakcijose. Svarbu tai, kad chloroplastų judėjimą ir ryšius su kitais organeliais, tokiais kaip branduoliai, tarpininkauja stromulės augalų imuninio atsako metu [95 100]. Be to, stromulės gali pernešti su gynyba susijusią signalinę molekulę ROS ir chloroplasto gynybinį baltymą NRIP1 į N. benthamiana branduolį [95,101]. NRIP1 reikalingas N. benthamiana antivirusiniam atsparumui užtikrinti [102]. Su imunine sistema susiję baltymai GSH1, EDS5 ir CAS taip pat yra lokalizuoti stromulėse, besitęsiančiose iš A. thaliana epidermio chloroplastų, nors tilakoido baltymo CAS lokalizacijos signalas stromulėse yra silpnesnis nei kitų dviejų baltymų ir gali būti artefaktas. per didelės raiškos [48].

Taigi epidermio ląstelėse su imunitetu susiję komponentai gali dinamiškai pakeisti savo padėtį chloroplastų judesiais ir imuninio atsako metu dar labiau išplėsti savo vietą į chloroplastų išorę per stromules. Tačiau taip pat labai prieštaringa, ar padidėjusios stromulės turi teigiamą poveikį atsparumui antimikrobinėms medžiagoms. Caplan ir kt. pranešė, kad CHUP1 genų nutildyti N. benthamiana ir Arabidopsis chup1 mutantai padidino stromulių skaičių, kurie buvo vizualizuoti naudojant NRIP1-GFP sulietą baltymą, nesant patogenų ir skatino efektoriaus sukeltą HR ląstelių mirtį antivirusinio ir antibakterinio imuninio atsako metu [95]. Priešingai, Savage ir kt. parodė, kad ir N. benthamiana, ir A. thaliana chup1 mutantai sumažino stromulių skaičių, kurie buvo vizualizuoti naudojant GFP, nesant patogenų [97].

Be to, N. benthamiana chup1 mutantas gali pakankamai paskatinti stromulių susidarymą, kai yra užkrėstas P. infestans, nepaisant padidėjusio jautrumo šiam patogenui [97]. Taip pat buvo pranešta apie sumažėjusį priešinvazinį NHR Arabidopsis su chup1 mutacija prieš MAE tipo grybelinius patogenus [48]. Šiuos neatitikimus galima paaiškinti būsimuose tyrimuose. Pažymėtina, kad augalų imuniteto atveju stromulių indukcija ir chloroplastų judesiai, tokie kaip ECR ir židinio kaupimasis patogeno sąsajoje, yra labiau susiję, bet skirtingi įvykiai, nes pirmasis priklauso nuo PAMP signalinės kinazės BAK1, o antrasis - ne. Todėl skirtingi patogenų išvesti signalai gali būti integruoti per epidermio chloroplastą orientuotą sistemą, kad būtų suderintos gynybos reakcijos.

Epidermio chloroplastai yra daug mažesni nei mezofilo chloroplastai. Tačiau įdomu, kad ECR aktyvuotose ląstelėse buvo pastebėti padidėję epidermio chloroplastai, o padidėjusių chloroplastų populiacija palaipsniui didėjo inkubuojant su nepritaikytais grybelių patogenais (6 pav.). Ankstyvoje ECR stadijoje padidėjusių chloroplastų nepastebėta. Patvirtinta, kad išsiplėtusių epidermio chloroplastų viduje susidarė ertmės (6 pav.). Fiziologinė šių epidermio chloroplastų morfologijos pokyčių reikšmė ECR metu šiuo metu neaiški, tačiau epidermio chloroplastai gali sustiprinti ikiinvazinį NHR per šiuos papildomus įvykius vėlyvoje ECR stadijoje. Arba augalų organelių morfologiją gali paveikti patogeno efektoriai, nes buvo pranešta, kad trumpalaikė Colletotrichum efektorinių baltymų ekspresija lemia N. benthamiana epidermio ląstelių branduolių padidėjimą [103]. Jei toks organelių išsiplėtimas yra tarp patogenų infekcijos strategijų per efektorius, tai atitinka faktą, kad daugelis patogenų efektorių patenka į chloroplastus ir nukreipia į chloroplastuose lokalizuotus baltymus [46, 47].

5.2. Epidermio chloroplastų ir branduolių judesių perinuklearinė grupuotė

Yra žinoma, kad chloroplastai telkiasi aplink branduolį, kad galėtų bendrauti tarp organelių, kur retrogradiniai signalai perduodami reaguojant į įvairius aplinkos įtempius (37, 38, 104-106). Apsaugos N. benthamiana atsakuose buvo pranešta apie retrogradinį ROS signalų perdavimą iš perinuklearinių klasterinių chloroplastų į branduolį per stromules (95); tas pats buvo pasiūlyta A. thaliana (88 107 108). Įdomu tai, kad CHUP1 geno praradimas padidina epidermio chloroplastų perinuklearinį susikaupimą tiek N. bnethamiana, tiek A. thaliana (97. Peribranduolinis epidermio chloroplastų susikaupimas taip pat buvo pastebėtas Arabidopsis ECR po patogeno inokuliacijos arba CHUP{10}} išeikvotos sąlygos, kuriose nėra patogeno [48]. Taigi, šios dvi augalų rūšys turi panašius reguliavimo mechanizmus, skirtus kontroliuoti perinuklearinį epidermio chloroplastų sankaupą, kai CHUP1 turi neigiamą poveikį. Atsižvelgiant į ECR ir ikiinvazinės NHR pažeidimą dėl konstitucinės paviršiaus padėties Epidermio chloroplastai A. thaliana chup1 mutante [48], didesnis tarpbranduolinis epidermio chloroplastų susikaupimas taip pat gali pablogėti. Laikantis šios idėjos, CHUP1-nokautas N. benthamiana yra jautresnis P. infestans [97] .

Šviesos sukeltas branduolio judėjimas Arabidopsis mezofilo ir epidermio dangos ląstelėse priklauso nuo CHUP1- [74,78]. CHUP1 konkrečiai lokalizuojasi chloroplastų apvalkale, bet ne branduoliuose, ir reguliuoja chloroplastų judesius; vadinasi, CHUP1-tarpininkaujantis epidermio chloroplastų tarpląstelinis judėjimas yra varomoji jėga branduoliniam judėjimui reaguojant į stiprią šviesą [74,78]. Panašiai branduoliai kartu su perinukleariniais klasteriais besikaupiančiais chloroplastais migruoja į paviršiaus plotą A. thaliana ECR metu, kuris yra glaudžiai susijęs su CHUP1 baltymų kiekiu [48]. ECR metu perinuklearinis endoplazminis tinklas taip pat persikelia į epidermio paviršių [48]. N. benthamiana branduolys juda į oomycete P. infestans įsiskverbimo vietas [96,109]. Tai pastebima ir kitose augalų patosistemose, kuriose naudojami grybeliniai ir oomicetų patogenai [110–112]. Branduolio židinio kaupimuisi įtakos neturėjo padidėjęs tarpbranduolinis epidermio chloroplastų susikaupimas CHUP1-knockout N. benthamiana [97]. Atsižvelgiant į tai, kad per didelė CHUP1 baltymų ekspresija ir išeikvojimas turi priešingą poveikį epidermio chloroplastų judėjimui Arabidopsis ECR metu, būtų įdomu nustatyti, ar pernuklearinį epidermio chloroplastų sankaupą slopina CHUP1 perteklinė ekspresija N. benthamiana, taigi, ar židinio kaupimasis branduolys P. infestans sąsajoje yra sutrikęs.

6. Išvados

Chloroplastų funkcijos svarba augalų imunitetui yra plačiai pripažinta. Šiuo metu antimikrobinio atsako srityje atsiranda mokslinių tyrimų, kuriuose daugiausia dėmesio skiriama chloroplastų rūšims. Atsižvelgiant į augalo epidermio, kaip pagrindinės tvirtovės, atbaidančios priešą, funkciją, pvz., grybelinius ir ovomicetinius patogenus, turinčius tiesioginio įsiskverbimo gebą, epidermio netipiniai chloroplastai yra idealus tyrimo objektas, nes jų informacijos kiekis yra nedidelis, palyginti su gerai žinomais tipiniais mezofilo chloroplastais. .

Visų pirma, naujausi tyrimai atskleidė ryšį tarp epidermio chloroplastų intraląstelinės dinamikos ir augalų epidermio imuniteto, kai ECR, židinio epidermio chloroplastų kaupimasis prie patogeno sąsajos, stromulių susidarymas, organelių ryšys ir kiti procesai gali būti suorganizuoti taip. didina atsparumą antimikrobinėms medžiagoms [48,95–97,113]. Chloroplaste lokalizuotas CHUP1, kuris iš pradžių buvo identifikuotas kaip chloroplastų nuotraukų perkėlimo judesių reguliatorius mezofilo ląstelėse [76], atlieka pagrindinę funkciją su epidermio chloroplastu susijusiuose įvykiuose, reaguojant į patogenus. JAC1, fotoindukuoto chloroplastų kaupimosi atsako reguliatorius, taip pat dalyvauja nustatant epidermio chloroplastų vietą ląstelėje ECR metu [48]. Norint suprasti mechanizmą, kuriuo grindžiamas epidermio imunitetas per judrius į chloroplastus orientuotas reakcijas, reikia tolesnės analizės, kurios ir kaip chloroplastų nuotraukų perkėlimo sistemoje naudojami komponentai prisideda prie gynybinių atsakų augalų epidermyje.

Finansavimas:

Šį tyrimą finansavo JSPS KAKENHI dotacijos numeriai 15K18648, 18K05643 ir 21H02194 ir MEXT programa „Leading Initiative for Excellent Young Researchers“ (LEADER).

Padėkos:

Dėkoju Yoshitaka Takano už pagalbą ir naudingas diskusijas.

Interesų konfliktai:

Autorius nepareiškia interesų konflikto.

Nuorodos

1. Kubo, Y.; Furusawa, I. Melanino biosintezė: būtina sąlyga sėkmingam Colle-totrichum ir Pyricularia appressorijų invazijai į augalo šeimininką. Grybelinės sporos ir ligų atsiradimas augaluose ir gyvūnuose; Cole, GT, Hoch, HC, red.; „Plenum Publishing“: Niujorkas, NY, JAV, 1991; 205–217 p.

2. Heath, MC Nonhost atsparumas ir nespecifinė augalų apsauga. Curr. Nuomonė. Augalų Biol. 2000, 3, 315–319. [CrossRef]

3. Lee, H.-A.; Lee, H.-Y.; Seo, E.; Lee, J.; Kim, S.-B.; O, S.; Choi, E.; Choi, E.; Lee, SE; Choi, D. Dabartinis augalų atsparumo šeimininkams supratimas. Mol. Augalų ir mikrobų sąveika. 2017, 30, 5–15. [CrossRef] [PubMed]

4. Collins, NC; Thordal-Christensen, H.; Lipka, V.; Bau, S.; Kombrink, E.; Qiu, J.-L.; Hükelhovenas, R.; Steinas, M.; Freialdenhovenas, A.; Somerville, SC; ir kt. SNARE baltymų sukeltas atsparumas ligoms augalo ląstelės sienelėje. Gamta 2003, 425, 973–977. [CrossRef] [PubMed]

5. Jacobsas, AK; Lipka, V.; Burtonas, R.; Panstruga, R.; Strižovas, N.; Schulze-Lefert, P.; Fincher, GB Arabidopsis Callose Synthase, GSL5, reikalinga žaizdai ir papiliarinei kaliozei formuoti. Plant Cell 2003, 15, 2503–2513. [CrossRef]

6. Lipka, V.; Dittgen, J.; Bednarekas, P.; Bhat, R.; Wiermer, M.; Steinas, M.; Landtagas, J.; Brandt, W.; Rosahl, S.; Scheelis, D.; ir kt. Priešinvazinė ir po invazinė gynyba prisideda prie Arabidopsis pasipriešinimo ne šeimininkams. Mokslas 2005, 310, 1180–1183. [CrossRef] [PubMed]

7. Šteinas, M.; Dittgen, J.; Sánchez-Rodriguez, C.; Hou, B.-H.; Molina, A.; Schulze-Lefert, P.; Lipka, V.; Somerville, S. Arabidopsis PEN3/PDR8, ATP surišimo kasečių transporteris, prisideda prie nešeiminio atsparumo netinkamiems patogenams, patenkantiems tiesioginio prasiskverbimo būdu. Plant Cell 2006, 18, 731–746. [CrossRef] [PubMed]

8. Jensenas, MK; Hagedornas, PH; de Torres-Zabala, M.; Grantas, MR; Rung, JH; Collinge, DB; Lyngkjaer, MF Transkripcijos reguliavimas NAC (NAM-ATAF1, 2-CUC2) transkripcijos faktoriumi susilpnina ABA signalizaciją, kad būtų veiksmingai apsaugota nuo Blumeria graminis f. sp. Hordei Arabidopsis. Plant J. 2008, 56, 867–880. [CrossRef] [PubMed]

9. Bednarekas, P.; Pi´slewska-Bednarek, M.; Svatoš, A.; Schneider, B.; Doubský, J.; Mansurova, M.; Humphry, M.; Consonni, C.; Panstruga, R.; Sanchez-Vallet, A.; ir kt. Gliukozinolato metabolizmo kelias gyvose augalų ląstelėse tarpininkauja plataus spektro priešgrybelinei apsaugai. Mokslas 2009, 323, 101–106. [CrossRef]

10. Pinosa, F.; Buhotas, N.; Kwaaitaal, M.; Fahlberg, P.; Thordal-Christensen, H.; Ellerström, M.; Andersson, MX Arabidopsis fosfolipazė Dδ dalyvauja bazinėje gynyboje ir nešeimininko atsparumui miltligės grybams. Augalų fiziol. 2013, 163, 896–906. [CrossRef]

11. Campe, R.; Langenbachas, C.; Leissing, F.; Popescu, G.; Popescu, SC; Goellner, K.; Beckers, GJM; Conrath, U. ABC transporteris PEN 3/ PDR 8/ ABCG 36 sąveikauja su kalmodulinu, kuris, kaip ir PEN 3, reikalingas Arabidopsis nešeiminiam atsparumui užtikrinti. Naujasis Phytol. 2015, 209, 294–306. [CrossRef]

12. Nielsen, ME; Jürgensas, G.; Thordal-Christensen, H. VPS9a Suaktyvina Rab5 GTPazę ARA7, kad suteiktų ryškų priešinvazinį ir poinvazinį augalo įgimtą imunitetą. Augalų ląstelė 2017, 29, 1927–1937. [CrossRef] [PubMed]

13. Hiruma, K.; Onozawa-Komori, M.; Takahashi, F.; Asakura, M.; Bednarekas, P.; Okuno, T.; Schulze-Lefert, P.; Takano, Y. Įėjimo režimas – priklausoma indolo gliukozinolato kelio funkcija Arabidopsis dėl nešeiminio atsparumo antracnozės patogenams. Plant Cell 2010, 22, 2429–2443. [CrossRef]

14. Hiruma, K.; Nišiučis, T.; Kato, T.; Bednarekas, P.; Okuno, T.; Schulze-Lefert, P.; Takano, Y. Arabidopsis PADIDINTAS ATSPARUMAS LIGAI 1 reikalingas patogenų sukeltai augalų defensinų ekspresijai ne šeimininko atsparumui ir veikia per MYC2-sukeliamą represoriaus funkciją. Augalas J. 2011, 67, 980–992. [CrossRef] 15. Hiruma, K.; Fukunaga, S.; Bednarekas, P.; Pi´slewska-Bednarek, M.; Watanabe, S.; Narusaka, Y.; Širasu, K.; Takano, Y. Glutationo ir triptofano metabolizmas reikalingas Arabidopsis imunitetui esant padidėjusio jautrumo reakcijai į hemibiotrofinį. Proc. Natl. Akad. Sci. JAV, 2013, 110, 9589–9594. [CrossRef] [PubMed]

16. Irieda, H.; Inoue, Y.; Mori, M.; Jamada, K.; Oshikawa, Y.; Saitoh, H.; Uemura, A.; Terauchi, R.; Kitakura, S.; Kosaka, A.; ir kt. Konservuotas grybelio efektorius slopina PAMP sukeltą imunitetą, nukreipdamas į augalų imunines kinazes. Proc. Natl. Akad. Sci. JAV, 2018, 116, 496–505. [CrossRef] [PubMed]

17. Maeda, K.; Houjyou, Y.; Komatsu, T.; Hori, H.; Kodaira, T.; Ishikawa, A. AGB1 ir PMR5 prisideda prie PEN2-tarpininkaujamo priešinvazinio pasipriešinimo Magnaporthe oryzae Arabidopsis thaliana. Mol. Augalų ir mikrobų sąveika. 2009, 22, 1331–1340. [CrossRef]

18. Nakao, M.; Nakamura, R.; Kita, K.; Inukai, R.; Ishikawa, A. Ne šeimininko atsparumas Magnaporthe oryzae įsiskverbimui ir hifų augimui Arabidopsis. Sci. Rep. 2011, 1, 171. [CrossRef] [PubMed]

19. Okawa, C.; Ishikawa, A. MPK6 prisideda prie ne šeimininko atsparumo Magnaporthe oryzae Arabidopsis thaliana. Biosci. Biotechnol. Biochem. 2013, 77, 1320–1322. [CrossRef]

20. Takahashi, T.; Shibuya, H.; Ishikawa, A. SOBIR1 prisideda prie ne šeimininko atsparumo Magnaporthe oryzae Arabidopsis. Biosci. Biotechnol. Biochem. 2016, 80, 1577–1579. [CrossRef]

21. Takahashi, T.; Shibuya, H.; Ishikawa, A. ERECTA prisideda prie ne šeimininko atsparumo Magnaporthe oryzae Arabidopsis. Biosci. Biotechnol. Biochem. 2016, 80, 1390–1392. [CrossRef]

22. Takahashi, T.; Murano, T.; Ishikawa, A. SOBIR1 ir AGB1 nepriklausomai prisideda prie nešeimininko atsparumo Pyricularia oryzae (sin. Magnaporthe oryzae) Arabidopsis thaliana. Biosci. Biotechnol. Biochem. 2018, 82, 1922–1930. [CrossRef] [PubMed]

23. DuPree, P.; Pwee, K.-H.; Gray, JC Fotosintezės genų promotorių susiliejimo ekspresija transgeninių tabako augalų lapų epidermio ląstelėse. Augalas J. 1991, 1, 115–120. [CrossRef]

24. Bowes, BG; Mauseth, JD Plant Structure – A Color Guide, 2nd ed.; Manson Publishing, Ltd.: Londonas, JK, 2008. 25. Vaughan, K. Imunocytochemistry of Plant Cells; Springeris: Dordrechtas, Nyderlandai, 2013 m.

For more information:1950477648nn@gmail.com