Lizino motyvo (LysM) baltymai: sąveikaujantis augalų imuniteto ir grybelių manipuliavimas

Santrauka:

Baltymai su lizino motyvu (LysM) yra angliavandenius surišantys baltymų moduliai, kurie atlieka svarbų vaidmenį šeimininko ir patogeno sąveikoje. Augalų LysM baltymai dažniausiai veikia kaip modelio atpažinimo receptoriai (PRR), kurie jaučia chitiną, kad sukeltų augalo imunitetą. Priešingai, grybelis LysM blokuoja chitino jutimą arba signalizaciją, kad slopintų chitino sukeltą šeimininko imunitetą. Šioje apžvalgoje pateikiame istorines augalų ir grybų LysM perspektyvas, kad parodytume, kaip šie baltymai dalyvauja reguliuojant augalų imuninį atsaką mikrobais. Augalai naudoja LysM baltymus, kad atpažintų grybelinius chitinus, kuriuos vėliau skaido augalų chitinazės, kad sukeltų imunitetą. Priešingai, grybeliniai patogenai įdarbina LysM baltymus, kad apsaugotų savo ląstelių sienelę nuo augalų chitinazės hidrolizės, kad būtų išvengta chitino sukelto imuniteto aktyvavimo. Atskleidus šias koevoliucines ginklavimosi varžybas, kuriose LysM vaidina pagrindinį vaidmenį manipuliuojant, lengviau suprasti augalų ir grybelių sąveiką reguliuojančius mechanizmus.

Raktiniai žodžiai:

lizino motyvo (LysM) baltymas; augalų ir grybų sąveika; chitinas; imuniteto manipuliavimas.

Lizino motyvai (GRAS) yra konservuotų baltymų sekų klasė, egzistuojanti įvairiuose organizmuose. Jie dalyvauja reguliuojant augalų ir grybų augimą ir vystymąsi bei prisitaikant prie streso, taip pat aptinkami žinduoliuose. Naujausi tyrimai parodė, kad GRAS baltymai taip pat dalyvauja reguliuojant augalų ir žinduolių imuninį atsaką, taip paveikdami imunitetą. Augaluose GRAS baltymai dalyvauja tarpininkaujant augalų apsaugos atsakams į patogenus. Pavyzdžiui, Arabidopsis thaliana GRAS baltymai SHR ir SCR yra susiję su augalų šaknų atsparumu patogenams, o šie baltymai gali sukelti augalų šaknų apoptozę ir skatinti patogeninių bakterijų mirtį. Be to, GRAS baltymai taip pat padidina augalų atsparumą patogenams, dalyvaudami reguliuojant genų ekspresiją augalų imuninės sistemos aktyvavime.

Nors žinduoliams atlikta nedaug GRAS baltymų imuninės funkcijos tyrimų, kai kurie tyrimai parodė, kad jie dalyvauja imuniniame reguliavime. Pavyzdžiui, GRAS baltymas SPRY2 gali slopinti T ląstelių dauginimąsi ir aktyvaciją bei padidinti reguliuojančių T ląstelių skaičių, taip reguliuodamas imuninio atsako pusiausvyrą. Kita vertus, GRAS baltymas OSL1 taip pat gali dalyvauti reguliuojant žinduolių imuninį atsaką ir gali slopinti T ląstelių aktyvaciją ir dauginimąsi.

Todėl galima pastebėti, kad GRAS baltymai dalyvauja reguliuojant augalų ir žinduolių imuninį atsaką, taip paveikdami imunitetą. Būsimuose tyrimuose reikia ištirti specifinį GRAS baltymų vaidmenį ir mechanizmą imuninės sistemos reguliavime, kad būtų galima sukurti teorinį pagrindą naujų imunomoduliatorių kūrimui. Tai rodo imuniteto svarbą, todėl turime stiprinti imunitetą. Cistanche gali sustiprinti imunitetą. Mėsos pelenuose yra įvairių biologiškai aktyvių komponentų, tokių kaip polisacharidai, du grybai, Huang Li ir kt. Stimuliuoja įvairias imuninės sistemos ląsteles ir didina jų imuninį aktyvumą.

Click cistanche tubulosa ekstrakto milteliai

1. Įvadas

Būdami nejudrūs, augalai per savo gyvenimą susiduria su daugybe iššūkių, įskaitant patogenų sukeliamus iššūkius. Augalai neturi cirkuliuojančios imuninės sistemos kaip gyvūnai, taip pat negamina antikūnų, skirtų kovoti su patogenais [1]. Taigi augalai sukūrė unikalias strategijas, kaip apsiginti nuo patogenų invazijų per visą jų evoliuciją. Augalai sukūrė imuninius receptorius kaip priemonę patogenams aptikti ir vėliau atgrasyti [2]. Augalų imuninius receptorius galima suskirstyti į du pagrindinius tipus: modelio atpažinimo receptorius (PRR) ir nukleotidus surišančius daug leucino pasikartojančius receptorius (NLR) [3]. PRR buvo naudojami kaip pagrindinė apsauga nuo patogenų.

Paprastai PRR yra lokalizuoti ląstelės membranoje ir priklauso receptorių kinazių šeimai, kuri paprastai apima ekstraląstelinį ligandą surišantį domeną, transmembraninį domeną ir intracelulinį kinazės domeną [4]. Tarpląsteliniai PRR domenai gali specifiškai atpažinti su molekulėmis susijusius molekulinius modelius (MAMP), tokius kaip bakterinis lipopolisacharidas (LPS), flagellinas, EF-Tu (termiškai nestabilus pailgėjimo faktorius), peptidoglikanai, grybelinis chitinas ir gliukanai, o ergosteroliai aktyvuojasi. intraceluliniai kinazės domenai per transmembraninius domenus, kurie savo ruožtu stiprina imuninius signalus pasroviui [5–7]. Norėdami įveikti šį pirmąjį augalo imuninės sistemos barjerų lygį, patogenai į augalų ląsteles išskiria mažas molekules, vadinamas efektoriais. Šie efektoriai sutrikdo mitogeno aktyvuotos baltymų kinazės (MAPK) signalizaciją ir jo perdavimą pasroviui, slopindami PRR transliaciją ir aktyvumą bei jų sudėtingą signalizaciją. Be to, jis taip pat gali paveikti augalų imunitetą, trukdydamas keletui ląstelių procesų, tokių kaip ROS gamyba, pūslelių transportavimas, nuospaudų nusodinimas ir ląstelės sienelės stiprinimas [5,7].

LysM domenas apima baltymus, kurie tiesiogiai vaidina PRR, reguliuojantį augalų imunitetą, arba kaip efektoriai patogeniniuose grybuose, kurie slopina augalų imunitetą [8]. LysM domenas yra bendras peptidoglikaną surišantis modulis, turintis antrinę struktūrą su dviem spiralėmis, sukrautomis toje pačioje antilygiagrečiojo lapo pusėje. Paprastai LysM modulyje yra apie 50 aminorūgščių ir jis jungiasi su peptidoglikanais, chitinu ir jų dariniais [9]. LysM domenas iš pradžių buvo aptiktas bakteriofago antimikrobinio fermento lizocime [8], o vis daugiau tyrimų parodė, kad LysM domeno baltymai yra plačiai paplitę eukariotuose ir prokariotuose [10, 11].

Kaip funkcinis domenas, padedantis išvengti šeimininko imuniteto, LysM domeno baltymų funkcija priklauso nuo LysM domeno jungimosi su grybelio chitino polisacharidu, kuris yra netirpus sudėtingas angliavandenis grybelio ląstelės sienelėje, kurį paprastai skaido augalų chitinazės. 12]. Grybelinių patogenų ląstelės sienelė yra pirmasis sąlyčio su augalu šeimininku taškas, o pagrindinis grybelio ląstelės sienelės komponentas yra chitinas [12]. Augalams grybelinis chitinas veikia kaip MAMP, kuris, jungdamasis su giminingomis augalų PRR, sukelia augalų imunitetą. Priešingai, siekiant išvengti šeimininko gynybinio atsako, LysM domeno turinčius efektorius išskiria grybeliniai patogenai, kad apsaugotų jų ląstelių sienas. Chitinas, kaip esminis grybelinės ląstelės sienelės komponentas, veikia kaip svarbi molekulė manipuliuojant šeimininko imunitetu, kurį sąlygoja LysM baltymai. Ši tarpmolekulinė sąveika pabrėžia tiksliai kontroliuojamų šeimininko ir patogeno procesų rezultatus, kurie tapo pagrindu gerinant pasėlių atsparumą ligoms [13].

Taigi, šioje apžvalgoje pateikiame išsamų augalų ir grybų LysM baltymų biologinių savybių, mechanizmų, kuriais vyksta manipuliavimas šeimininko imunitetu, ir jų interaktyvaus vaidmens tarp augalų ir grybų įvertinimą, kad būtų lengviau suprasti LysM mechanizmą. -tarpininkaujantis imunitetas ir jo reikšmė žemės ūkiui.

2. LysM tarpininkauja chitino signalizavimui augaluose

LysM egzistuoja LysM turinčių į receptorius panašių kinazių (LYK) arba ne kinazės LysM pavidalu [14]. LYK yra išskirtinai augaluose ir dalyvauja reguliuojant augalų imunitetą [14]. Augalų LysM baltymai yra labai įvairūs, turi mažiausiai šešis skirtingus tipus, skirtingai nei ne kinazės tipai, o tai rodo, kad LysM baltymai atsiranda įvairiose sudėtingose ​​struktūrinėse srityse [14, 15]. Tačiau daugumai ne kinazės LysM genų biologinė funkcija nebuvo priskirta.

2.1. LysM Arabidopsis ir Rice

Su patogenais susijusių molekulinių modelių (PAMP) atpažinimas naudojant PRR yra pirmasis augalų apsaugos žingsnis, PAMP yra konservuotos stimuliuojančios molekulės, tokios kaip grybelinis chitinas ir chitooligosacharidai, bakterinis peptidoglikanas, o PRR brendimas ir transportavimas yra svarbus biologinis procesas. Chitino iššaukiančiojo receptoriaus kinazė 1 (CERK1) yra klasikinis LysM narys, randamas ryžiuose ir Arabidopsis [16, 17]. Jis veikia kaip augalų ląstelių membranų PRR, kad atpažintų kai kuriuos konservatyvius molekulinius modelius, gautus iš patogeninių grybų, ir sukeltų šeimininko imuninį atsaką (1 pav.). CERK1, kuriame yra trys LysM domenai, vaidina pagrindinį vaidmenį suvokiant chitino oligosacharidų induktorius ir N-acetilgliukozamino transdukciją. Jis rodo didesnį afinitetą chitino oligosacharidui su ilgesniais likučiais. Grybelinio MAMP chitino sukeltas imuninis atsakas apima MAPK aktyvavimą, reaktyviųjų deguonies rūšių (ROS) gamybą ir gynybinių genų ekspresiją [16, 18–20].

Ryžių chitino receptorius OsCERK1 subręsta endoplazminiame tinkle, iš kurio jis per Golgi aparatą pernešamas į ektoplazminį tinklą. Šio proceso metu streso sukeltas baltymas (Hop/Sti1) ir karščio šoko baltymas 90 (Hsp90) gali surinkti vieną ar daugiau augalui specifinės Rho tipo GTPazės OsRac1, Rho šeimos guanozintrifosfato azių (GTPazių), kurios kompleksuoja endoplazminis tinklas, o vėlesnis OsCERK1 transportavimas iš endoplazminio tinklo į endoplazminį tinklą reguliuoja OsCERK1 brendimą. Transportavimo procesas priklauso nuo mažo su GTPazės sekrecija susijusio baltymo ir su ras susijusio baltymo 1 (GTPase Sar1) reguliavimo [21].

Kaip mažas guanino nukleotidą reguliuojantis (G) baltymas, OsRac1 dalyvauja OsCERK1- turinčiame receptorių komplekse, kuris reguliuoja imunitetą po to, kai ryžių ląstelės suvokia grybelinį chitiną [21,22]. Receptorių tipo citoplazminės kinazės (RLCK) narys, įskaitant galimą serino / treonino baltymo kinazės tipo 27 (PBL27), kuris yra pasroviui esantis CERK1 komponentas, atlieka svarbų vaidmenį chitino jutime ir pasroviui signalizuojant, o tai galiausiai prisideda prie moduliavimo. chitino sukelto imuniteto Arabidopsis [23]. Po CERK1 chitino atpažinimo PBL27 fosforilina CERK1. Fosforilintas PBL27 vėliau dalyvauja MAPK aktyvavime [23]. Panašiai į receptorius panaši citoplazminė kinazė ryžiuose OsRLCK185 taip pat gali būti fosforilinta chitino aktyvuoto OsCERK1 ir sukelti MAPK atsakus [24, 25]. OsRLCK185 taip pat fosforilina citoplazminį feritiną OsDRE2a, mielių Dre2 baltymo ryžių homologus, kad moduliuotų chitino sukeltą ROS sprogimą [26]. Kiti RLCK VII nariai, įskaitant OsRLCK57, OsRLCK107, OsRLCK118 ir OsRLCK176, taip pat dalyvauja keliuose chitino signalizacijos keliuose [27–29].

Be to, Arabidopsis taip pat buvo nustatyti keli kiti tolesni komponentai, susiję su CERK{0}}tarpininkaujamu signalizavimu. Augalų U-box baltymas 4 (PUB4) yra ubikvitino ligazė, kuri sąveikauja su CERK1. Tai teigiamas chitino signalizacijos reguliatorius, nes jis vaidina ROS gamybą ir kaliozės nusėdimą suvokus chitino oligosacharidą [30]. Į Arabidopsis receptorius panašios citoplazminės kinazės VII nariai, įskaitant RLCK VII-4, RLCK VII-5, RLCK VII-7 ir RLCK VII-8, veikia pasroviui nuo PRR, dalyvaujančių flagelline ir chitino signalizacija, prisideda prie kaliozės nusėdimo ir ROS susidarymo. Konkrečiai įrodyta, kad RLCK VII-4 yra svarbus chitino signalizacijai, nes jis vaidina MAPK kaskadą, kai suvokiamas chitinas, taip sujungiant PRR su MAPK signalizacija [31]. Visi šie rezultatai rodo, kad CERK1 – RLCK signalizacijos modulis atlieka konservuotą vaidmenį gaminant ROS Arabidopsis ir ryžiuose chitino sukelto imuninio atsako metu [21–31].

Įdomu tai, kad buvo įrodyta, kad chitino receptorius CERK1 tiesiogiai jungiasi su chitinu, visi trys ekstraląsteliniai LysM domenai, reikalingi chitinui prisijungti, bet dar reikšmingiau be jokių kitų sąveikaujančių baltymų, taigi yra įrodymų, kad CERK1 yra pagrindinis chitiną surišantis baltymas augaluose. 32]. Konservuotas juxtamembrane (JM) paramembraninis domenas reguliuoja CERK1 kinazės aktyvumą Arabidopsis. Be to, JM paramembraninis domenas taip pat atlieka funkciniu požiūriu konservuotą vaidmenį aktyvuojant chitino jutimo signalą Arabidopsis [33]. Galiausiai, chitino sukeltos CERK1 dimerizacija yra pagrindinis biologinis procesas, būtinas chitino sukeltai imuninio signalo perdavimui [34]. Pavyzdžiui, ligandų sukelta CERK1 homodimerizacija reikalinga ligandų suvokimo molekuliniams modeliams, receptorių aktyvavimui ir imuninės signalizacijos perdavimui [34, 35].

Baltymų fosforilinimas taip pat yra pagrindinis augalų LysM signalizacijos reguliavimo žingsnis [23]. Pirma, kadangi CERK1 yra pagrindinis chitiną surišantis baltymas, tiesiogiai susijęs su LysM surišimu su chitinu, jo chitino signalo suvokimas ir perdavimas priklauso nuo potransliacinių modifikacijų ir kinazės aktyvumo [32]. Yra žinoma, kad A. thaliana CERK1 fosforilina į receptorius panašias citoplazmines kinazes PBL27 [23,36]. Panašiai ryžiuose OsRac1 OsRacGEF1 guanino nukleotidų mainų faktorius yra fosforilinamas citoplazminės kinazės OsCERK1 [22]. CERK1 taip pat sąveikauja su LYK5, kad suvoktų chitino oligosacharidą ir aktyvuotų pasroviui esančius chitino signalizacijos kaskados komponentus; vėliau LYK5 atsiskiria nuo CERK1, kad patektų į pūsleles ir vyksta endocitozė fosforilinant su CERK1 [37]. Nustačius chitiną, CERK1 įdarbina CERK1-sąveikaujančią baltymo fosfatazę 1 (CIPP1), numatomą Ser/Thr fosfatazę, kad defosforilintų Tyr428 ir slopintų CERK1 signalizaciją [38].

Kiti RLK ir RLP, turintys LysM domeną, taip pat egzistuoja ryžiuose ir Arabidopsis ir yra susiję su chitino signalizavimu. Pavyzdžiui, chitino eksitoną surišantys baltymai (CEBiP) buvo pirmieji aptikti augaliniai LysM RLPs ryžiuose [39]. OsCEBiP chitino atpažinimo domeno molekulinės struktūros analizė parodė, kad OsCEBiP (OsCEBiP-ECD) laisvojo ektodomeno (ED) kristalinėse struktūrose yra trys tandemos LysM, o po to atsiranda nauja struktūrinė cisteino turtingų domenų raukšlė [40]. Struktūrinė analizė taip pat parodė, kad chitino surišimas negali reikšmingai paveikti OsCEBiP konformacijos, tačiau chitinas „slenkančiu režimu“ sukelia OsCEBiP agregaciją, kuri atlieka pagrindinį vaidmenį suvokiant ir perduodant keletą chitino induktorių ryžių ląstelėse [39–41].

Be to, OsLYP4 ir OsLYP6, kaip LysM-RLP, taip pat rodo chitino afinitetą, galbūt kaip mažus chitino receptorius [42], kurie abu gali sudaryti homo- ir heterodimerus ir sąveikauti su CEBiP, kad dalyvautų peptidoglikano (PGN) ir chitino signalo perdavime. [42,43]. OsCERK1 taip pat gali būti naudojamas kaip nuoroda prisijungti prie OsLYP4 ir OsLYP6 [44]. Nors OsCEBiP homologas Arabidopsis, lizino motyvo domenas, turintis glikozilfosfatidilinozitolio ir pritvirtinto baltymo2 (LYM2), yra panašus į ryžių CEBiP, jis nedalyvauja signalizacijoje, nepaisant didelio afiniteto jungtis su p-chitino oligosacharidu [44]. LYM2 tarpininkauja mažinant molekulinį srautą per plazmodesmą esant chitino oligosacharidui, kad sukeltų gynybos reakcijas nuo grybelinio patogeno Botrytis halal, tačiau LYM2 nereikalingas CERK1-sukeliamiems gynybiniams atsakams, kuriuos sukelia chitinas, o tai rodo, kad yra mažiausiai du nepriklausomi chitino aktyvuoti atsako keliai Arabidopsis [44].

Be to, buvo nustatyta, kad Arabidopsis yra keletas kitų CEBiP homologų, kurie dalyvauja reguliuojant chitino signalo perdavimą ir augalų imunitetą, įskaitant LysM RLK{0}}sąveikaujančią kinazę 1 (LIK1), LysM receptorių kinazę 3 (LYK3), LysM. receptorių kinazės 4 (LYK4) ir LysM receptorių kinazės 5 (LYK5) [37,44–47]. Keletas chitino oligomerų gali sukelti AtLYK5 heterodimerizaciją ir AtCERK1 homodimerizaciją, tačiau chitino sukeltas AtLYK5 – AtCERK1 heterodimeras yra stipresnis nei AtCERK1 homodimeras, nes tik AtCERK1 turi kinazės domeną, kuris taip pat yra atsakingas už intracelulinio chitino signalizacijos inicijavimą. 48].

Neigiami reguliavimo veiksniai taip pat atlieka pagrindinį vaidmenį pagrindinių ir ankstyvųjų patogenų sukeltų gynybos genų ekspresijoje ir augalų augimo apsaugai nuo ilgalaikio chitino sukelto imuninio pažeidimo [36]. Pavyzdžiui, AtLYK3 ir LIK1 neigiamai reguliuoja chitino sukeltą augalų apsaugą ir veikia kaip citoplazminės kinazės PBL27 komplekso komponentai. Augalų U-box baltymas 12 (PUB12) neigiamai reguliuoja chitino sukeltą imunitetą [36,45,47]. Chitinu aktyvuotas AtCERK1 defosforilina savo 428 tirozino liekanas, įdarbindamas CIPP1, kuris gali būti naudojamas kaip neigiamo grįžtamojo ryšio mechanizmas blokuojant chitino signalo perdavimą [38]. Tačiau vis dar nežinoma, kaip augalai subalansuoja šiuos teigiamus ir neigiamus signalizacijos režimus, ar jie priklauso nuo kitų signalinių molekulių.

Galiausiai, imuninis atsakas yra sudėtingas ir tikslus tinklas, apimantis daugybę signalizacijos kryžminių pokalbių augalų ir patogenų sąveikos metu, o LysM nėra išimtis [46]. AtLYK3 dalyvauja hormono abscisinės rūgšties (ABA) sukeltame neigiamame kryžminiame pokalbyje su augalų imuniniais atsakais [46]. LIK1 teigiamai reguliuoja jazmono rūgšties/etileno (JA/ET) hormonų signalizaciją ir neigiamai reguliuoja chitino sukeltą augalų gynybos atsaką [47]. EMBRYO SAC 1 LysM domenas (OsEMSA1A) yra atsakingas už embrionų blastocistų vystymąsi ir funkciją [49]. CERK1 reikalingas reaguojant į arbuskulinės mikorizės (AM) simbiozę ir augalų druskos stresą [50–53]. Šie rezultatai rodo, kad CERK1, be dalyvavimo imuniniuose atsakuose kaip RLK, taip pat atlieka dvi ar daugiau mechaniškai nepriklausomų funkcijų. Pavyzdžiui, CERK1 gali atlikti vaidmenį kontroliuojant ląstelių mirtį nepriklausomai nuo chitino ir nepriklauso nuo jo kinazės aktyvumo [54].

Chitino oligosacharidas -1,4-N-acetilgliukozamino oligomerai (GlcNAc), kurie yra vienintelė grybelio ląstelės sienelės glikozidinė struktūra, augaluose taip pat veikia kaip MAMP, bet nešakotieji -1,{ {4}}Agurkų polifilo oligosacharidų gliukanas taip pat gali sukelti CERK1 receptorių sukeltą PAMP sukeltą imunitetą (PTI) Arabidopsis [55]. Arabidopsis CERK1 tarpininkauja augalų imunitetui, reaguodamas į ne šeimininko atsparumą Fusarium oxysporum [56]. Neseniai buvo pasiūlyta, kad OsCERK1 atlieka papildomą vaidmenį sukeliant bakterinio lipopolisacharido (LPS) sukeltą imuninį atsaką ryžiams [54]. Arabidopsis cerk1–4 mutantiniai aleliai nesugebėjo kaupti ekstraląstelinių baltymų hidrolizatų, todėl padidėjo jautrumas arba senėjimo indukcija [54]. Kadangi cerk1–4 augalai rodė normalų chitino atsaką, ląstelių mirtis nebuvo susijusi su AtCERK1 kinazės aktyvumu [54]. Taip pat buvo pranešta apie AtCERK1 vaidmenį druskos tolerancijai Arabidopsis, AtCERK1 sąveikauja su kalcio kanalo baltymu ANNEXIN 1 (ANN1), kuris yra atsakingas už druskos sukeltą kalcio srautą į vidų [50].

2.2. LysM kituose augaluose

CERK1 homologai taip pat atlieka svarbias biologines funkcijas kituose augaluose, ypač manipuliuojant imunitetu [57–59]. LysM turintys baltymai taip pat funkciškai diferencijuojami įvairiuose ląstelių procesuose. LysM turintis baltymas 1 šilkmedžio uogoje (MmLYP1), CEBiP homologas, turi slopinamąjį poveikį netirpiam chitinui ir priklauso nuo LysM turinčių baltymų 2 (MmLYK2, CERK1 homologas) ascomicetų infekcijų metu [60]. Medvilnėje dvi į LysM receptorius panašios kinazės Gh-LYK1 ir Gh-LYK2 turi tam tikrą poveikį medvilnės atsparumui Verticillium wilt. Visi trys Gh-LYK1 ir Gh-LYK2 LysM domenai reikalingi jų gebėjimui surišti chitiną, o virusų sukeltas Gh-LYK1 ir Gh-LYK2 genų nutildymas (VIGS) medvilnės augaluose pažeidžia atsparumą Verticillium dahliae.

Tačiau Gh-LYK2 ir Gh-LYK1 gali skirtingai prisidėti prie medvilnės gynybos. Gh-LYK2, bet ne Gh-LYK1, yra pseudokinazė, o Gh-LYK2 ED gali sukelti ROS sprogimą augaluose [58]. GhWAK7A medvilnėje tiesiogiai sąveikauja su GhLYK5 ir GhCERK1 ir skatina chitino sukeltą GhLYK5 – GhCERK1 dimerizaciją, kuri atlieka esminį vaidmenį chitino sukeltame atsake [61]. Be to, LysM tipo receptorius panašus baltymas 1 (LYP1), LysM turintis receptorių tipo kinazė 7 (LYK7) ir ekstraląstelinis LysM baltymas 3 (LysMe3) yra membraniniai receptoriai, atpažįstantys chitino signalus, kurie gali suaktyvinti tolesnius gynybos procesus ir padidinti atsparumą. prie V. dahliae [62]. Skirtingai nuo ryžių OsCERK1, pomidorų LysM baltymai pasižymi reikšmingu funkciniu skirtumu [63]: pomidoruose SlLYK10 ir SlLYK12 dalyvauja AM simbiozės reguliavime, SlLYK1 dalyvauja chitino sukeltame imuniniame atsake, o SlLYK13 dalyvauja ląstelių mirtyje [57] ,64]. AtCERK1 homologas iš obuolių MdCERK1 pagerina atsparumą Alternaria alternata [59]. Pteris ryukyuensis chitinazė-A (PrChiA) turi chitiną surišantį ir priešgrybelinį aktyvumą [65], o Equisetum arvense chitinazė-A (EaChiA) neturi [66]. Pagrindinis struktūrinis skirtumas tarp PrChiA ir EaChiA yra LysM domenų skaičius [66], tačiau nėra duomenų, kad tai būtų susiję su priešgrybelinio aktyvumo skirtumais. Be to, LysM baltymų buvimas obuoliuose, vynuogėse, bulvėse ir obelse taip pat buvo nustatytas ir įrodytas, kad jie dalyvauja chitino sukeltame imuniniame atsake [59, 67–69]. Žirnių, petunijų ir liucernos LysM baltymai dalyvauja augalų AM simbiozėje [70–73].

3. LysM slopina chitino signalizaciją grybuose

Daugelis grybelinių patogenų koduoja egzosominius efektorius, turinčius tą patį LysM domeną kaip ir augalų chitino receptoriai. Dauguma grybelinių patogenų slopina chitino sukeltą augalų imunitetą, blokuodami chitino jutimą arba signalų perdavimą [74–79]. Ecp6 Cladosporium flavum, pirmasis atrastas LysM domeno efektorius, infekcijos metu sudaro chitiną [74]. Chitino oligosacharidai, išsiskiriantys iš invazinio grybienos ląstelės sienelės ląstelių lizės metu arba suskaidyti augalų chitinazių, jungiasi su chitino oligomerais, kad užkirstų kelią augalo suvokimui, blokuodami chitino sukeltą augalų imunitetą [74, 75]. Vėliau buvo aptikta grybų LysM efektorių, susijusių su augalų imuniteto slopinimu, partija.

Ascomycete grybelio, sukeliančio antraknozės ligą augaluose, Colletotrichum higginsianum ekstraląsteliniai LysM struktūriniai baltymai ChELP1 ir ChELP2 vaidina dvejopą vaidmenį prisitvirtinimui, ląstelių funkcijai ir chitino sukeltam augalų imunosupresijai. ChELP1 ir ChELP2 vaidina svarbų vaidmenį palaikant grybų virulentiškumą ir jų gebėjimą prasiskverbti į Arabidopsis epidermio ląsteles ir celofano membranas [79]. Kukurūzų antracnozės grybelio Colletotrichum graminicola (Cgfl) fungalizino metaloproteazėje yra ne tik du LysM domenai, bet ir konservuotos katalizinės vietos HEXXH domeno cinko metaloproteinazės, ir ji yra plačiai konservuota grybuose. Užsikrėtus kukurūzams, Cgfl yra specifiškai ekspresuojamas biotrofinės fazės metu, ir buvo įrodyta, kad grybas naudoja ir Cgfl, ir LysM baltymų tarpininkaujamas strategijas chitino signalams kontroliuoti, slopindamas šeimininko chitinazės aktyvumą [80]. Panašiai, ryžių sprogimo grybelis Magnaporthe oryzae priklauso ne tik nuo LysM baltymo SLP1, bet ir nuo pagalbinio aktyvumo 9 šeimos baltymo (Aa9) homologo MoAa91 (M. oryzae), kuris reikalingas paviršiui atpažinti ir chitino sukeltam slopinimui. augalo imuninis atsakas. MoAa91 reguliuoja G baltymų signalizacija (RGS) ir į RGS panašūs baltymai, reikalingi apresoriumo vystymuisi, taip pat yra neigiamai reguliuojami transkripcijos faktoriaus MoMsn2. MoAa91 mutantas sudarė nesubrendusias prilipusias ląsteles dirbtinai sukeltoje sąsajoje, o genų delecijos mutantai žymiai sumažino patogeniškumą.

Tolesni tyrimai parodė, kad MoAa91 išskiriamas į egzosominę erdvę, kur jis jungiasi su chitinu ir chitino oligosacharidais, konkuruodamas su ryžių imuniniu receptoriumi CEBiP, todėl chitino sukeltas augalo imuninis atsakas slopinamas [81]. ZtGT2 baltymas iš kviečių patogeno Zymoseptoria tritici atlieka atokiausio grybelio ląstelės sienelės paviršiaus palaikymą ir padeda išplėsti hifus ant kietų paviršių. Jis yra plačiai paplitęs grybuose, o jo praradimas lėmė patogeno virulentiškumo praradimą šeimininko paviršiuje dėl hifų išplėtimo trūkumų. Dėl patogeninio grybelio Fusarium graminearum ZtGT2 ortologo mutacijos padidėjo kelių transmembranų ir išskiriamų baltymų, įskaitant svarbų LysM domeną Zt3LysM, LysM domeno chitiną surišančio virulentiškumo efektoriaus, ekspresija. Nors giminingų F. graminearum mutantų sukibimas su lapų paviršiumi nebuvo paveiktas, dėl didelio mutantų hifų augimo sutrikimo sumažėjo šio taksonomiškai nesusijusio grybelio ant kviečių varpų patogeniškumas [82].

Mycosphaerella graminicola, sukelianti kviečių Septoria tritici dėmių ligą, turi efektorius Mg1LysM ir Mg3LysM, kurie yra efektorinio baltymo ekstraląstelinio baltymo 6 (Ecp6) homologai iš biotrofinio lapų pelėsių grybelio patogeno Cladosporium fulvum. Ankstesnis darbas parodė, kad šie grybelių efektoriai gali surišti chitiną, taigi, savo ruožtu, apsaugoti grybelių hifus nuo augalinės kilmės chitinazių, greičiausiai padėdami patogenui išvengti šeimininko imuninio atsako, suaktyvinto per chitino receptorius CERK1 ir CEBiP [76,77]. Magnaporthe grisea struktūrinis baltymas LysM, išskiriantis efektorinį baltymą, išskiriamas LysM baltymas 1 (SLP1) ir Rhizoctonia solani LysM efektorius (RsLysM), slopina chitino sukeltą imunitetą surišdami chitiną, tačiau jie negali apsaugoti hifų nuo hidrolizės [76,77, 83]. 18 numanomų LysM baltymų Penicillium spp. nustatė, kad patogeninės infekcijos metu PeLysM1, PeLysM2, PeLysM3 ir PeLysM4 ekspresijos lygiai žymiai padidėjo, tačiau neturėjo įtakos grybelio virulentiškumui. Taip pat buvo įrodyta, kad PeLysM3 reguliuoja sporų daigumą ir augimo greitį [84].

Tačiau grybeliniai LysM ne visada dalyvauja tik manipuliuojant augalų imunitetu, o tai sukelia žalingą poveikį šeimininkui. Išskirtas LysM efektorius, identifikuotas iš modelio arbuskulinės mikorizės (AM) grybų rūšies Rhizophagus irregularis (RiSLM), yra vienas iš labiausiai išreikštų efektorinių baltymų intraradikinėje grybienoje simbiozės metu su Medicago truncatula šeimininku. In vitro surišimo eksperimentai parodė, kad RiSLM prisijungia prie chitino oligosacharidų, kad apsaugotų grybelių ląstelių sieneles nuo chitinazės. Be to, RiSLM gali veiksmingai trukdyti imuniniam atsakui, kurį sukelia chitinas, kad pakirstų chitino sukeltą imunitetą simbiozės metu, o tai rodo bendrą LysM efektorių vaidmenį tiek simbiotiniuose, tiek patogeniniuose grybuose tam tikru evoliucijos momentu [85, {{2} }]. Panašiai teigiama, kad naudingas grybelis Trichoderma viride naudoja tokius efektorius kaip Tal6, kurie išskiria GlcNAc oligomerus, tokiu būdu trukdydami augalo stebėjimo mechanizmams iš grybelio gauto N-acetilgliukozamino suvokimo, o tai apsaugo grybelio hifus nuo šeimininko chitinazių [87].

N-glikozilinimas, kaip potranskripcijos modifikacija, yra tipiškas efektorių mechanizmas, kurį plačiai naudoja grybeliniai patogenai, kad modifikuotų jų gebėjimą išvengti šeimininko imuniteto [88]. Alg3-tarpininkaujantis Slp1 N-glikozilinimas reikalingas jo baltymų stabilumui ir chitino afinitetui. Norint išvengti įgimto šeimininko imuniteto, reikalingas N-glikozilinimas naudojant Slp1 [88]. ChELP1 ir ChELP2 taip pat yra N-glikozilinti [79]. Šie tyrimai rodo, kad N-glikozilinimas yra būtinas ir yra įprasta grybelinių LysM efektorių modifikacija, siekiant itin aukšto chitino afiniteto [88]. Didelio masto N-glikozilinimo baltymų identifikavimas ir palyginimas įvairiose patogeninio grybelio Magnaporthe oryzae biologinio vystymosi stadijose parodė, kad buvo nustatytos 559 355 baltymų N-glikozilinimo vietos; dauguma jų dalyvauja įvairiuose biologinio vystymosi procesuose, tokiuose kaip grybiena, konidijos ir ląstelių prisirišimas bei diferenciacija [89].

4. LysM blokuoja augalų ir patogenų imuniteto atsako manipuliavimas

Dabartinis indukuojamų gynybos reakcijų vaizdas augalų ir patogenų sąveikoje yra gerai užfiksuotas vadinamajame zigzago modelyje. Šiame modelyje pirmąją sukeltą apsaugą aktyvuoja PRR, o PRR yra ląstelių paviršiaus receptoriai, atpažįstantys MAMP [90]. Šis gynybinis atsakas apima vietinį ląstelių sienelių stiprinimą, reaktyviųjų deguonies rūšių gamybą ir antimikrobinių junginių gamybą bei išsiskyrimą, kurie kartu užkerta kelią daugumai mikrobų invazijų [1,3,7,90]. Kai patogenai sėkmingai įveikia šeimininko gynybą naudodami išskiriamus efektorius, nustatomas efektoriaus sukeltas jautrumas, kuris yra pagrindinis zigzago modelio elementas [1]. LysM baltymai, svarbūs nariai, esantys tiek augaluose, tiek grybuose, turėtų atlikti svarbų vaidmenį sujungiant imuniteto moduliavimą tarp augalų ir patogenų.

Grybelio ir augalo sąveikos metu, kai grybai prasiskverbia pro pirmojo augalo barjerą ir patenka į šeimininko paviršių, augalų LysM baltymai veikia kaip PRR, atpažįstantys chitiną ir sukeliantys imunitetą. Augalas naudoja sekrecinę chitinazę, kuri hidrolizuoja grybelio ląstelės sienelę ir išskiria laisvą oligo chitiną. Vėliau gynybos signalus perduoda pasroviui esanti LysM citoplazminė kinazė, suaktyvindama augalo imuninį atsaką, kad slopintų grybų dauginimąsi. Ir atvirkščiai, grybai išskiria LysM baltymus, kad slopintų chitino sukeltą imunitetą. Mikrobiniai LysM baltymai apsaugo grybelio ląstelės sienelę nuo hidrolizės, prisijungdami prie atokiausio paviršiaus arba konkuruodami su augalų LysM receptoriais, kad surištų chitino fragmentus ir galiausiai įveiktų augalų imunitetą, kad palengvintų grybelinę infekciją.

Taigi LysM baltymai sujungia augalų ir patogenų imuniteto manipuliavimą. Tai buvo gerai įrodyta Verticillium spp. Medvilnėje keli LysM baltymai turi tam tikrą poveikį medvilnės atsparumui verticilijų vytimui, įskaitant Gh-LYK1, Gh-LYK2 ir GhLYK5 [58], dėl savo chitino surišimo. V. dahliae LysM Vd2 poveikis prisideda prie patogeno virulentiškumo ir jungiasi su chitinu, kad slopintų chitino sukeltą imuninį atsaką, taip apsaugodamas grybelių hifus nuo hidrolizės, kurią sukelia augalo hidroliziniai fermentai [91]. Patogenai ne tik naudoja LysM efektorius, kad blokuotų augalų imunitetą, sąveikaudami su chitino polimeru, kad apsaugotų grybieną, nes Verticillium liucerna taip pat išskiria Verticillium nonalfalfae chitiną surišantį baltymą (VnaChtBP), turintį angliavandenius surišančio motyvo 18 (CBM18) domeną, kuris sąveikauja su chitino polimeras [92]. Be to, neseniai atliktas V. dahliae tyrimas parodė, kad polisacharido deacetilazės geno (VdPDA1) ištrynimas smarkiai paveikė V. dahliae patogeniškumą [93]. VdPDA1 turi stiprų chitino oligomero deacetilazės aktyvumą tirpiems chitino oligosacharidams šarminėje aplinkoje. Tolesni tyrimai atskleidė, kad deacetilinti chitino oligosacharidai trukdo atpažinti LysM receptorius, todėl blokuojamas chitino jutimo imuninių signalų perdavimas ląstelėje, o tai slopina šeimininko imuninį atsaką šeimininko V metu. jurginų sąveika [93]. Todėl patogeniniai grybai gali blokuoti chitino signalizaciją (1) išskirdami ekstraląstelinio kūno efektorius, turinčius didelį afinitetą chitino oligomerams, (2) išskirdami efektorius, kurie konkuruoja su chitinu, kad prisijungtų prie augalų LysM receptorių kinazių, (3) deacetilinant chitiną, kad būtų išvengta imuninio atsako.

5. Išvados ir ateities studijų perspektyvos

Koevoliucinės ginklų lenktynės tarp grybų ir augalų lemia augalų gynybinį atsaką į grybinį chitiną, kai augalai ir patogenai veikia imunitetą. Sėkmingi grybai sukūrė LysM efektorinius baltymus, kurie trukdo augalų LysMmediated imuniniam atsakui, kuris galiausiai sukelia augalų jautrumą. Savo ruožtu augalai sukūrė LysM receptorius, kad paskatintų gynybines reakcijas. Kai grybai vystosi ir gamina naujus LysM efektorius arba kitais būdais trukdo šeimininko imunitetui, manoma, kad augalai taip pat reaguos naujais LysM receptoriais, kad išlaikytų augalų imunitetą.

Toli gražu ne suprasti LysM baltymus augaluose ir grybuose, bet artimiausioje ateityje prioritetiniai klausimai, kuriais siekiama paskatinti mokslinius tyrimus, yra šie: (1) reikia toliau tobulinti dabartinį supratimą apie grybų LysM efektorius ir jų slopinimo mechanizmus augalų chitino signalizacijoje, įskaitant kitų grybelinių efektorių, dalyvaujančių sujungiant imuniteto moduliavimą tiek šeimininko, tiek patogeno, vaidmuo arba nežinomų augalų LysM receptorių atradimas ir kt.; (2) skirtingų / bendrų augalų ir grybų LysM baltymų savybių ir jų evoliucinių ryšių nustatymas (tai padėtų suprasti koevoliuciją, kaip LysM sujungia augalų ir patogenų imuniteto manipuliavimą); (3) išskyrus imuniteto manipuliavimo funkciją augalų ir grybų sąveikos metu, kokios yra kitos LysM baltymų funkcijos, ypač grybuose (be elementų, dalyvaujančių manipuliuojant imunitetu, kai kurių kitų LysM baltymų narių biologinės funkcijos vis dar išlieka neaišku); ir (4) grybeliniai LysM baltymai veikia kaip efektoriai, apsaugantys ląstelės sienelę nuo augalų chitinazių hidrolizės ir manipuliuojantys imunitetu augalų ir grybų sąveikos metu. Tačiau LysM baltymų vaidmuo AM simbiozėje taip pat turi būti toliau tiriamas, siekiant palengvinti naudingų mikrobų naudojimą augalų sveikatai ir tvariai užtikrinti maisto saugumą.

Autoriaus indėlis:

X.-YY ir X.-FD sumanė straipsnio temą. S.-PH parašė pirminį juodraštį. J.-JL, J.-PL ir WJ dalyvavo rengiant ir peržiūrint rankraštį. ND ir J.-YC suteikė redagavimo pagalbą. Visi autoriai perskaitė ir sutiko su paskelbta rankraščio versija.

Finansavimas:

Šis darbas buvo paremtas Nacionalinės pagrindinių Kinijos tyrimų ir plėtros programos (2018YFE0112500), Elitinio jaunimo programos (Kinijos žemės ūkio mokslų akademijos, CAAS) dotacijos J.-YC, Žemės ūkio mokslo ir technologijų inovacijų programos dotacija X. -FD ir Kinijos nacionalinio gamtos mokslų fondo dotacija (32001845) WJ

Institucinės peržiūros tarybos pareiškimas:

Netaikoma.

Informuoto sutikimo pareiškimas:

Netaikoma.

Duomenų prieinamumo pareiškimas:

Netaikoma.

Padėkos:

Iš anksto atsiprašome visų tyrėjų, kurių tyrimų nepavyko tinkamai pacituoti dėl erdvės apribojimų. Ypatingai dėkojame Krišnai V. Subbarao (Kalifornijos universitetas, Deivisas) už naudingus pasiūlymus.

Interesų konfliktai:

Autoriai pareiškia, kad nėra interesų konflikto.

Nuorodos

1. Zipfel, C. Augalų modelio atpažinimo receptoriai. Trends Immunol. 2014, 35, 345–351. [CrossRef]

2. Niurnbergeris, T.; Kemmerling, B. Receptorių proteinkinazės – augalų imuniteto modelio atpažinimo receptoriai. Trends Plant Sci. 2006, 11, 519–522. [CrossRef]

3. Lu, Y.; Tsuda, K. Intymus PRR ir NLR tarpininkaujamo signalizacijos ryšys augalų imunitete. Mol. Augalų mikrobų sąveika. 2021, 34, 3–14. [CrossRef]

4. Li, B.; Lu, D.; Shan, L. Modelio atpažinimo receptorių ubikvitinimas augalų įgimtame imunitete. Mol. Augalų patolis. 2014, 15, 737–746. [CrossRef]

5. Chisholm, ST; Coaker, G.; Diena, B.; Staskawicz, BJ Šeimininko ir mikrobų sąveika: augalų imuninio atsako evoliucijos formavimas. Cell 2006, 124, 803–814. [CrossRef] [PubMed]

6. Yu, X; Fengas, B.; Jis, P.; Shan, L. Nuo chaoso iki harmonijos: atsakai ir signalai atpažįstant mikrobų modelius. Annu. Kunigas Phytopathol. 2017, 55, 109–137. [CrossRef] [PubMed]

7. Newman, MA; Sundelinas, T.; Nielsen, JT; Erbs, G. MAMP (su mikrobais susijęs molekulinis modelis) sukėlė augalų imunitetą. Priekyje. Plant Sci. 2013, 4, 139. [CrossRef] [PubMed]

8. Cui, H.; Tsuda, K.; Parker, J. Efektoriaus sukeltas imunitetas: nuo patogeno suvokimo iki tvirtos gynybos. Annu. Rev. Plant Biol. 2015, 66, 487–511. [CrossRef]

9. Dubey, M.; Vélëz, H.; Brobergas, M.; Jensenas, DF; Karlsson, M. Clonostachys rosea LysM baltymai reguliuoja grybelio vystymąsi ir prisideda prie hifų apsaugos ir biokontrolės savybių. Priekyje. Microbiol. 2020, 11, 679. [CrossRef] [PubMed]

10. Buist, G.; Steenas, A.; Kok, J.; Kuipers, OP LysM, plačiai paplitęs baltymų motyvas, skirtas prisijungti prie (peptidų) glikanų. Mol. Microbiol. 2008, 68, 838–847. [CrossRef]

11. Dworkin, J. Grybelinių ir bakterinių angliavandenių aptikimas: ar panašios chitino ir peptidoglikano struktūros turi įtakos imuninei disfunkcijai? PLoS Patogas. 2018, 14, e1007271. [CrossRef] [PubMed]

12. Oi, V.; Vuongas, T.; Hardy, R.; Reidleris, J.; Dangle, J.; Herzenbergas, L.; Stryer, L. Bacillus fago phi 29 14 ir 15 genų nukleotidų seka: 15 geno homologija su kitais fago lizocimais. Nucleic Acids Res. 1986, 14, 10001–10008.

13. De Wit, PJ; Mehrabi, R.; Van den Burg, HA; Stergiopoulos, I. Grybeliniai efektoriniai baltymai: praeitis, dabartis ir ateitis. Mol. Augalų patolis. 2009, 10, 735–747. [CrossRef] [PubMed]

14. Zhang, XC; Patranka, SB; Stacey, G. LysM genų evoliucinė genomika sausumos augaluose. BMC Evol. Biol. 2009, 9, 183. [CrossRef]

15. Zhang, XC; Patranka, SB; Stacey, G. Lizino motyvo tipo receptorių tipo kinazių molekulinė evoliucija augaluose. Augalų fiziol. 2007, 144, 623–636. [CrossRef]

16. Miya, A.; Albertas, P.; Shinya, T.; Desaki, Y.; Ichimura, K.; Širasu, K.; Narusaka, Y.; Kawakami, N.; Kaku, H.; Shibuya, N. CERK1, LysM receptorių kinazė, yra būtina chitino iššaukiančiojo signalizacijai Arabidopsis. Proc. Natl. Akad. Sci. JAV 2007, 104, 19613–19618. [CrossRef]

17. Šimizu, T.; Nakano, T.; Takamizava, D.; Desaki, Y.; Ishii-Minami, N.; Nišizava, Y.; Minami, E.; Okada, K.; Yamane, H.; Kaku, H.; ir kt. Dvi LysM receptorių molekulės, CEBiP ir OsCERK1, bendradarbiaudamos reguliuoja chitino žadintuvo signalizaciją ryžiuose. Augalas J. 2010, 64, 204–214. [CrossRef]

18. Wan, J.; Zhang, XC; Neece, D.; Ramonelis, KM; Clough, S.; Kimas, SY; Stacey, MG; Stacey, G. LysM receptorių tipo kinazė vaidina svarbų vaidmenį chitino signalizacijoje ir atsparumui grybams Arabidopsis. Plant Cell 2008, 20, 471–481. [CrossRef]

19. Iizasa, E.; Mitsutomi, M.; Nagano, Y. Tiesioginis augalinės LysM receptorių kinazės LysM RLK1/CERK1 prisijungimas prie chitino in vitro. J. Biol. Chem. 2010, 285, 2996–3004. [CrossRef] [PubMed]

20. Brotman, Y.; Landau, U.; Pnini, S.; Lisec, J.; Balazadeh, S.; Muelleris-Roeberis, B.; Zilberšteinas, A.; Willmitzeris, L.; Chetas, I.; Viterbo, A. LysM receptorių tipo kinazė LysM RLK1 reikalinga gynybos ir abiotinio streso atsakams, kuriuos sukelia per didelė grybelinių chitinazių ekspresija Arabidopsis augaluose, suaktyvinti. Mol. Augalas 2012, 5, 1113–1124. [CrossRef]

21. Chen, L.; Hamada, S.; Fujiwara, M.; Zhu, T.; Thao, NP; Wong, HL; Krišna, P.; Ueda, T.; Kawasaki, T.; Shimamoto, K. Hop/Sti1-Hsp90 chaperono kompleksas palengvina PAMP receptoriaus brendimą ir transportavimą ryžių įgimtame imunitete. Cell Host Microbe 2010, 7, 185–196. [CrossRef] [PubMed]

22. Akamatsu, A.; Wong, HL; Fujiwara, M.; Okuda, J.; Nishida, K.; Uno, K.; Imai, K.; Umemura, K.; Kawano, Y.; Shimamoto, K. OsCEBiP/OsCERK1-OsRacGEF1-OsRac1 modulis yra esminis ankstyvas chitino sukelto ryžių imuniteto komponentas. Cell Host Microbe 2013, 13, 465–476. [CrossRef]

23. Shinya, T.; Yamaguchi, K.; Desaki, Y.; Jamada, K.; Narisava, T.; Kobayashi, Y.; Maeda, K.; Suzuki, M.; Tanimoto, T.; Takeda, J. Chitino sukelto gynybinio atsako selektyvus reguliavimas Arabidopsis receptorių tipo citoplazmine kinaze PBL27. Augalas J. 2014, 79, 56–66. [CrossRef] [PubMed]

24. Jamagučis, K.; Jamada, K.; Išikava, K.; Yoshimura, S.; Hayashi, N.; Uchihashi, K.; Ishihama, N.; Kishi-Kaboshi, M.; Takahashi, A.; Tsuge, S. Receptorių tipo citoplazminė kinazė, nukreipta į augalų patogeno efektorių, yra tiesiogiai fosforilinama chitino receptorių ir tarpininkauja ryžių imunitetui. Cell Host Microbe 2013, 13, 347–357. [CrossRef]

For more information:1950477648nn@gmail.com